Restablecimiento de la jerarquía social en animales domésticos

MVZ. Ariadna Yáñez Pizaña.
Programa de Doctorado en Ciencias Biológicas y de la Salud, Universidad Autónoma Metropolitana Campus Xochimilco (UAM), Ciudad de México.
Profesora Programa de Bienestar Animal, Licenciatura en MVZ. UVM-Coyoacán. Ciudad de México.

Dr. Daniel Mota-Rojas.
Fisiopatología del Estrés y Bienestar de los Animales Domésticos, Campus Xochimilco (UAM), Ciudad de México.
Profesor del Módulo Bienestar Animal. Universidad Autónoma Metropolitana (UAM-X), Ciudad de México

Dr. Ramiro Ramírez-Necoechea.
Departamento de Producción Agrícola y Animal, Universidad Autónoma Metropolitana, Campus Xochimilco (UAM-X), Ciudad de México.

Dr. Miguel González-Lozano.
Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia (FMVZ). (CEIEPP), UNAM. Jilotepec, Estado de México

Introducción

La jerarquía social se establece a través de interacciones agonísticas entre animales gregarios de la misma especie, permitiendo una coexistencia pacífica y cohesión de grupo (Yáñez et al., 2016). Si bien, estas interacciones sociales entre animales con frecuencia involucran algún grado de conflicto, en cautiverio generalmente el humano somete a los animales a vivir bajo sistemas intensivos de producción donde los animales enfrentan estímulos adversos, tales como desafíos del entorno físico y social a los cuales intentan adaptarse (Jensen, 1994; Hasegawa et al., 1997; Raussi et al., 2006).

El reagrupamiento constante de animales de diferente procedencia se realiza con el propósito de formar grupos homogéneos (Bøe y Færevik, 2003; Veissier et al., 2001). Sin embargo, aumenta la competencia por recursos (comederos, bebederos, echaderos y áreas de descanso) y la estructura social pierde estabilidad; los integrantes del grupo deben restablecer su jerarquía (Galindo y Broom, 2000), lo que conlleva a un aumento en las interacciones agresivas -interacciones agonistas espontáneas- (Bøe y Færevik, 2003; Ruiz de la Torre y Manteca, 1999), aunado a otros factores como la falta de espacio, los cambios en la alimentación y la manipulación de los animales en periodos sensibles (gestación y destete) lo cual evita que los animales expresen sus patrones naturales de comportamiento y, resulta importante la activación de mecanismos de adaptación (Broom y Jhonson, 1993; Bouissou et al., 2001).

Es interesante señalar que la experiencia previa en este tipo de manejo (reagrupamiento) reduce problemas asociados a la integración de los animales. Es importante saber en qué momento un grupo se puede considerar socialmente estable, Kondo y Hurnik, (1990) definieron la estabilización social como la relación entre las interacciones agonísticas con contacto directo y sin contacto directo a través del tiempo; dentro de un grupo social, la jerarquía estable funciona para regular la agresión y así reducir el número de peleas, reflejando la firmeza del grupo (McElligott et al., 1998). La estabilidad social minimiza el estrés, favorece la sobrevivencia, el crecimiento y la reproducción (Price y Orihuela, 2010).

A lo largo de esta lectura describiremos el restablecimiento de la jerarquía social posterior a algunas prácticas que comúnmente se llevan a cabo en las especies domésticas.

Bovinos

La organización social de los bovinos en vida libre se basa en grupos matriarcales que consisten de madre, crías y grupos de toros solitarios. En los rebaños de explotaciones pecuarias se rompe esta organización, regularmente son grupos de un mismo género, donde las crías son separadas de las madres posterior al nacimiento (ruptura del vínculo madre-cría) y los toros permanecen separados (Bouissou et al., 2001). Bajo estas condiciones, los cambios en la estructura social se relacionan con el aumento de comportamientos agonísticos, ruptura de la facilitación social y por ende aumenta la variación individual en los tiempos de comportamientos individuales (alimentación, descanso, locomoción), lo que compromete la eficiencia productiva, así como el bienestar del hato (Galindo y Orihuela, 2004; Val-Laillet, 2008).

El restablecimiento de jerarquía en los bovinos se define normalmente, 48 horas después de haber formado artificialmente a un grupo de individuos (Galindo, 1994; Bøe y Faerevik, 2003). Kondo y Hurnik (1990) observaron que la relación entre las interacciones agonísticas con contacto directo y sin contacto directo se modifica con el tiempo. Se observó que posterior a las 48 h de la reagrupación, los encuentros físicos se redujeron un 38-40%, mientras que en el mismo intervalo las interacciones agonísticas no físicas aumentaron un 60-61%. Sin embargo, estas 48 horas, pueden ser alteradas por las experiencias sociales previas de los individuos, lo cual fue demostrado por Kondo y Hurnik (1990), donde los individuos que habían tenido experiencia social previa, establecieron rápidamente el orden de dominancia entre el día 0 y 2 posterior a la conformación del nuevo grupo, mientras que las vacas sin experiencia social tardaron entre 2 y 4 días en lograr estabilidad jerárquica.

Hasegawa et al., (1997) sostuvieron que el reagrupamiento en vacas lecheras produjo cambios en el comportamiento social y en la actividad locomotora, y que dichos cambios se mantuvieron hasta los 5 a 15 días posteriores del agrupamiento.

El comportamiento social de los bovinos puede variar con la edad y la madurez. En los primeros meses de vida, los terneros intercambian pocas interacciones agresivas, que tienden a ser más juguetonas y bidireccionales, y no forman una jerarquía social clara (Bouissou et al., 2001). Los terneros no son agresivos entre ellos después del reagrupamiento en comparación con los bovinos semi-maduros o adultos. En este sentido, Veissier et al. (2001) reportaron menos de 2 interacciones agresivas entre terneros durante las primeras 3 h después del reagrupamiento, mientras que Bouissou (1977) observó 10 interacciones agresivas de vaquillas en la primera hora de reagrupación. Este aumento en la actividad general y en la cantidad de interacciones agonísticas es de menor magnitud luego de reiterados reagrupamientos. Los terneros muestran una rápida habituación a los cambios de su ambiente social, por lo que son cada vez menos alterados cuando se repite el reagrupamiento (Veissier et al., 2001). También se ha observado que vaquillas que fueron repetidamente reagrupadas reaccionaron en menor grado durante el test de reacción a estímulos nuevos, y tuvieron menor concentración de cortisol sanguíneo que los animales que no habían sido reagrupados (Raussi et al., 2006).

Después de la pubertad, los comportamientos relacionados con la dominancia y las interacciones agonistas, tales como la conducta de ataque y amenaza, se vuelven más frecuentes (Bouissou, 1977). Por lo tanto, el reagrupamiento afecta más a las novillas y vacas en comparación con los terneros jóvenes. Se pueden tomar una serie de medidas de manejo para reducir el impacto del reagrupamiento en los bovinos, como asegurar el contacto social temprano de los terneros, disponer de suficiente espacio de movimiento en los corrales, comederos y bebederos, homogenizar los grupos, separado por edad y condición corporal similar; esto reducirá el consumo excesivo de los animales más pesados, de más edad y mayor rango social (Bøe y Færevik, 2003), también es conveniente manejar de manera separada vaquillas de vacas, como se realiza en rodeos grandes, o bien habituar a las vaquillas a la población general, la utilización de barreras que impiden el acceso directo a los comederos (Huzzey et al., 2006) y la remoción de los animales demasiado agresivos que no responden al manejo del grupo (Sowell et al., 1999).

El restablecimiento de la jerarquía social en los bovinos se define normalmente 48 horas después de haber formado artificialmente a un grupo de individuos (Galindo, 1994; Bøe y Faerevik, 2003). Se pueden tomar una serie de medidas de manejo para reducir el impacto del reagrupamiento en los bovinos, tales como la disponibilidad de suficiente espacio en los corrales, comederos y bebederos (Bøe y Færevik, 2003), asimismo, la utilización de barreras que impiden el acceso directo a los comederos (Huzzey et al., 2006), además, las barreras físicas también impiden el contacto visual directo, lo que puede reducir la incidencia de conductas agresivas en poblaciones bajo confinamiento intensivo, limitando las probabilidades de que co-específicos se encuentre unos con otros.

Ovinos y caprinos

Los ovinos se amenazan entre ellos a través de movimientos de cabeza y por manoteo. Si no existe respuesta de sumisión se pueden empujar, topetear o jalarse el vellón. Sin embargo, entre animales que se conocen bien, una mirada puede ser suficiente amenaza para producir la evasión del oponente. Los comportamientos de sumisión pueden variar desde la huida hasta la señal de aceptación de haber perdido o no querer el enfrentamiento, bajando la cabeza y el cuello. Esto último, permite la permanencia del subordinado cerca del individuo dominante evitando conflictos y posibles lesiones (Sisto, 2004; Lynch, 1992; Yáñez-Pizaña y Mota-Rojas 2017). En los ovinos las jerarquías suelen ser complejas y no lineales, por lo que la dominancia de un ovino sobre otro, no es absoluta. La agresión excesiva entre animales en los extremos es rara y los encuentros suelen darse entre animales con rango social similar (Rutter, 2002). Se ha demostrado que la jerarquía social en el caso de los ovinos, se establece desde edades tempranas, y que la misma afecta el desarrollo reproductivo de éstos, los corderos de mayor rango social (dominantes) crecen más rápido al tiempo que también aumenta más tempranamente su tamaño testicular (Ungerfeld y González-Pensado, 2008).

La complejidad social en los ovinos aumenta con el incremento del tamaño del grupo, en este contexto, Croney y Newberry (2007), mencionan que esto puede crear mayores demandas cognitivas en cada individuo del grupo. El reconocimiento individual parece ser esencial para el funcionamiento del grupo. Las ovejas son capaces de reconocer visualmente al menos a 50 individuos (Kendrick et al., 2001), que es un número cercano al límite superior del tamaño de grupo reportado en poblaciones de ovinos silvestres (Ovis canadensis) (Woolf et al., 1970).

En carneros adultos el restablecimiento de la jerarquía social resulta un evento muy estresante que provoca aumentos importantes en la secreción de cortisol y alteraciones en los principales parámetros hematológicos indicadores de estrés (Lacuesta, 2011). Sevi et al., (2001) mencionan que el aumento en la liberación de cortisol frente a la inestabilidad social en ovejas alcanzó un pico durante los 60 minutos posteriores al reagrupamiento. Dicho incremento estaría relacionado con el estrés emocional causado por la necesidad de establecer un nuevo orden jerárquico. El reagrupamiento y realojamiento de ovejas produce un aumento en la frecuencia de comportamientos agresivos, alteración en la respuesta inmune, y disminuye la producción y la calidad de la leche a corto plazo.

En el caso de los caprinos, el macho dominante es agresivo durante la época de apareamiento, pero durante el resto del año se deja dominar por la hembra líder del rebaño (reina). Esta hembra es la líder verdadera del rebaño y generalmente obtiene su lugar en la jerarquía por tener el mayor número de descendientes (Dwyer, 2009). La dominancia de las madres sobre las crías se mantiene toda la vida (Ekesbo, 2011).

Se ha observado en cabras que las distancias individuales están determinadas por el momento en que son agrupadas y el tipo de lazos sociales que presentan (Aschwanden et al., 2008). Cabras que fueron agrupadas en la etapa juvenil y que presentan lazos amigables (definido por mostrar contacto físico durante el descanso) tienen menores distancias individuales (Aschwanden et al., 2008), lo que representa una mayor tolerancia a los individuos del grupo.

En cabras, Fernández et al. (2007) observaron un aumento en la frecuencia de interacciones agonísticas espontáneas hasta el tercer día (72 h) posteriores al reagrupamiento. Dichos autores sostuvieron que este tiempo es suficiente para el restablecimiento de la jerarquía social en caprinos. Sin embargo, solamente durante el primer reagrupamiento se observó una disminución en la producción de leche, lo que podría indicar que en caprinos existe una importante capacidad de habituación al manejo de reagrupamiento (Fernández et al., 2007).

Las ovejas son capaces de reconocer visualmente al menos a 50 individuos (Kendrick et al., 2001). El reagrupamiento y realojamiento de ovejas produce un aumento en la frecuencia de comportamientos agresivos, alteración en la respuesta inmune, y disminuye la producción y la calidad de la leche a corto plazo Sevi et al., (2001).

Equinos

En condiciones socialmente naturales, los caballos domésticos (Equus caballus) jóvenes normalmente viven en pequeños grupos estables durante todo el año incluyendo un semental (por lo general su padre), su madre, otras yeguas, hermanos y compañeros de diversas edades y géneros (Berger, 1986; Boyd y Keiper, 2005). Sin embargo, por razones prácticas y “tradicionales” (evitar el apareamiento temprano entre potros y potras, el uso de adultos para otro propósito, etc.), la mayoría de los caballos domésticos jóvenes se mantienen generalmente en grupos de la misma edad y género desde el destete hasta el entrenamiento (2-3 años). Se ha observado que mantener a los caballos jóvenes en grupos homogéneos puede afectar su comportamiento. Bourjade et al., (2008) observaron que caballos jóvenes mantenidos en grupos de la misma edad y género pasaron el 0.30% del tiempo recostados en comparación con caballos silvestres y caballos domésticos en condiciones extensivas que pasan del 4-6% de su tiempo recostados. Se ha sugerido que la disminución del tiempo en la expresión de este comportamiento (recostarse) es un indicador de nerviosismo y un pobre bienestar en caballos (McCann et al., 1988; Bourjade et al., 2008). Bourjade et al., (2008) también mencionan que los caballos jóvenes mantenidos en grupos de la misma edad y género tienen una baja tendencia a establecer relaciones estables, altos niveles de interacciones agonísticas y una ausencia casi total de aseo mutuo.

Bourjade et al., (2008) observaron que posterior a la introducción de caballos adultos, los caballos jóvenes mantenidos en grupos del mismo género y edad expresaron nuevos comportamientos, surgieron asociaciones sociales preferenciales, aumentó el comportamiento social positivo y las interacciones agonistas disminuyeron. Christensen et al. (2002a) mostraron que los sementales domésticos alojados en grupos tenían más probabilidades de mantener relaciones sociales positivas que los sementales alojados individualmente. En los caballos, la diversidad de edad puede generar una jerarquía más clara y estable (Christensen et al., 2002b; Sigurjo’nsdo’ttir et al., 2003). Los caballos adultos podrían actuar como estímulos externos que favorezcan las interacciones sociales tanto con otros adultos como con jóvenes.

Briefer et al., (2013) observaron que en sementales las interacciones agonistas disminuyeron unos días después de la integración del grupo (tres a cuatro días), mientras que las interacciones afiliativas aumentaron lentamente con el tiempo y posteriormente de 9-14 días disminuyeron. Se estableció una jerarquía entre los miembros del grupo después de dos a tres meses y los machos dominantes después de tres meses mostraron menos interacciones agonísticas en comparación con los subordinados.

Las interacciones sociales juegan un papel importante en el establecimiento y mantenimiento del orden jerárquico. Cuando dos machos se encuentran, realizan un ritual que les permite evaluar las habilidades de combate de cada uno utilizando la información incluida en las señales visuales, olfativas o acústicas, sin tener que luchar (Rubenstein y Hack, 1992).

El aumento en la frecuencia de las interacciones afiliativas es indicativo del establecimiento de vínculos sociales (Briefer et al., 2013). En los caballos, los típicos comportamientos afiliativos son el juego, el aloacicalamiento (acicalamiento social) y el descanso grupal (McDonnell, 2003; van Dierendonck y Spruijt, 2012). El comportamiento de juego se observa particularmente en grupos de machos o grupos mixtos (hembras y machos), en comparación con los grupos sólo de hembras (Jørgensen et al., 2009). La función principal de las relaciones afiliativas es reducir la tensión social entre los miembros del grupo y por lo tanto, aumenta la cohesión del grupo (Christensen, et al., 2002a; van Dierendonck, 2006). Una vez que las relaciones se han establecido, la frecuencia de las interacciones afiliativas puede disminuir (Christensen, et al., 2002a).

El desarrollo del comportamiento social de los animales jóvenes requiere la presencia de diferentes estímulos, uno de los más importantes es la interacción con animales adultos de su misma especie. Bourjade et al., (2008) observaron que posterior a la introducción de caballos adultos, los caballos jóvenes mantenidos en grupos del mismo género y edad expresaron nuevos comportamientos, surgieron asociaciones sociales preferenciales, aumentó el comportamiento social positivo y las interacciones agonistas disminuyeron. Los caballos adultos podrían actuar como estímulos externos que favorezcan las interacciones sociales tanto con otros adultos como con jóvenes.

Cerdos

La estructura social de los cerdos domésticos (Sus scrofa) se basa en una jerarquía de dominancia, la cual se establece después de una lucha vigorosa cuando se reúnen cerdos no conocidos (Meese y Ewbank, 1973; Puppe y Tuchscherer, 1994; Alonso-Spilsbury, 2004). Existen dos tipos de organización social: el orden de tetas y el orden de dominancia después del destete o cada vez que se reagrupen. En este sentido, Keeling y Gonyou (2001) señalan que en sistemas de producción intensiva se ha observado que al mezclar animales que no se conocían previamente se produce un aumento muy importante de las interacciones agresivas entre los cerdos, sobre todo durante las dos primeras horas, posteriormente disminuye constantemente a un nivel muy bajo 24 a 48 h después del reagrupamiento, estableciéndose una nueva jerarquía social (Fig.1).

Puppe et al. (2008), evaluaron las interacciones agonísticas en cerdos de tres categorías de edad que correspondían a las etapas típicas de reagrupamiento en la producción porcina: cerdos destetados, cerdos en crecimiento y cerdas reproductivas, estos autores pudieron observar que durante las 48 h posteriores al reagrupamiento, las cerdas presentaron menos interacciones agonísticas en comparación con los cerdos destetados y en crecimiento.

Las cerdas han desarrollado mecanismos conductuales adicionales para regular sus relaciones sociales. Parece que, en el transcurso de su desarrollo las cerdas ganan cierta experiencia social al establecer y mantener una jerarquía sin el uso excesivo de un comportamiento agresivo. En ese sentido, Jensen (1982) indica que los grupos de cerdas regulan las agresiones internas a través de un “orden de evitación”. Mientras que los cerdos más jóvenes (destetados y en crecimiento) mostraron más interacciones agonísticas, esto con el propósito de obtener experiencia adicional sobre las señales sociales (por ejemplo, la capacidad de lucha de un oponente), y puede considerarse como una forma de exploración social (Rushen, 1990). Puppe et al. (2008), concluyen que la experiencia efectiva de socialización durante períodos sensibles puede aumentar las habilidades sociales de los cerdos dando como resultado mejor bienestar y salud, esto, por el ajuste en la expresión del comportamiento agonístico.

Figura 1. Keeling y Gonyou (2001) señalan que en sistemas de producción intensiva se ha observado que al mezclar animales que no se conocían previamente se produce un aumento muy importante de las interacciones agresivas entre los cerdos, sobre todo durante las dos primeras horas, posteriormente disminuye constantemente a un nivel muy bajo 24 a 48 h después del reagrupamiento, estableciéndose una nueva jerarquía social.

Aves

La agresión en aves se puede observar a través de sutiles amenazas y evasiones, picotazos e incluso peleas y cacerías. El “orden de picoteo” (pecking order) hace referencia al proceso natural por el cual se va conformando la jerarquía social, en donde la gallina alfa (nivel más alto) en el orden de picoteo es dominante; ésta no es picada por otras gallinas; la gallina beta (segundo nivel) subyaga de forma similar a todas las demás excepto a la alfa, y así en adelante hasta la omega, o animal de nivel jerárquico más bajo (Maynard y Harper, 1988). Aunque las formas de agresión más graves son poco usuales en grupos de aves con una jerarquía estable, volviéndose más frecuentes cuando se mezclan machos o individuos no familiarizados.

En las aves de corral, se han estudiado ampliamente los efectos de la densidad y el tamaño de los grupos, argumentándose que la falta de reconocimiento individual en grupos grandes produce como resultado un aumento de la agresión, estrés y la limitada libertad de movimiento (Grigor et al., 1995). D’Eathy y Keeling, (2003) mencionan que, en grupos pequeños de gallinas con jerarquía estable, la agresión es rara porque generalmente los subordinados evitan a las dominantes siempre que sea posible (Fig. 2) Sin embargo, existen otros estudios que describen una disminución de la agresión con incrementos en el tamaño de grupos (Hughes et al., 1997, Estevez et al., 1997, Nicol et al., 1999). Mencionan que los individuos en grandes grupos limitan sus movimientos a áreas específicas del recinto donde podrían reconocer a todos los miembros del grupo, estableciendo un sistema social jerárquico local. Se ha argumentado que la existencia de múltiples subgrupos con su propio sistema social jerárquico explicaría los bajos niveles de agresión en grandes grupos. No obstante, también se ha demostrado que altas densidades aumentan la incidencia de problemas en las extremidades, claudicación, hematomas en la canal, inmunosupresión, mortalidad por inmovilidad tónica debido al estrés por calor y reducción del rendimiento y peso corporal (Sanotra et al., 2001, Pettit-Riley y Estevez, 2001). En este contexto, Mallapur et al. (2009) encontraron que los pollos pueden aumentar sus distancias interindividuales para evitar conflictos sociales cuando el espacio disponible lo permite, posiblemente permitiendo una menor agresión, mientras que áreas pequeñas pueden provocar dificultades para mantener un comportamiento social normal entre todos los miembros del grupo.

Figura 2. En grupos pequeños de gallinas con jerarquía estable, la agresión es rara porque generalmente los subordinados evitan a las dominantes siempre que sea posible (D’Eathy y Keeling, 2003). Ylander y Craig (1980) demostraron que la frecuencia de la conducta agresiva en pollas (G. domesticus) se reduce ante la presencia de un macho.

La cuestión de si el bienestar de las gallinas es mejor en grupos pequeños o grandes sigue siendo un problema complejo; en ese sentido, existe una serie de estudios sobre las preferencias sociales de las gallinas (Hughes, 1977; Lindberg y Nicol, 1996a, b) y se ha demostrado que generalmente prefieren a gallinas familiares en comparación con desconocidas, contacto social en vez de aislamiento y grupos más grandes de gallinas familiares que pequeños (120 vs 5).

Conclusiones

• Las jerarquías estables en los animales domésticos reducen comportamientos agonísticos.
• El continuo reagrupamiento de animales de diferente procedencia es una práctica común en la producción animal. Dicho manejo genera diversos grados de estrés social y determina un aumento en la frecuencia de interacciones agonísticas en el grupo.
• La implementación de alternativas que permitan disminuir el impacto que tiene la reagrupación en las distintas especies domésticas tales como reagrupar a animales con cierta familiaridad, animales destetados a edades tempranas tengan la oportunidad de mantener contacto visual y olfativo con la madre a través de cercas, o bien, en algunas especies reagrupar aumentado el número de individuos en cada alojamiento, etc. dichas medidas disminuirá o evitará el gasto energético que se emplea en este tipo de interacciones entre individuos, pero sobre todo ayudar a mantener la estabilidad social.
• El desarrollo del comportamiento social de los animales jóvenes requiere la presencia de diferentes estímulos, uno de los más importantes es la interacción con animales adultos de su misma especie, esto favorece el aprendizaje de las diferentes conductas sociales (experiencia social).

Referencias Bibliográficas

1. Aschwanden, J., Gygax, L., Wechsler, B. and Keil, N. M., 2008. Social distances of goats at the feeding rack: Influence of the quality of social bonds, rank differences, grouping age and presence of horns. Appl. Anim. Behav. Sci. 114, 116-131.
2. Alonso-Spilsbury, M. 2004 Etología aplicada en los porcin
   s. En: Etología aplicada (Eds) Galindo, F. y Orihuela, A. UNAM, México, pp. 181-218.
3. Berger, J. 1986. Wild horses of the great basin. Chicago: University of Chicago press.
4. Bøe, K.E. and Færevik, G. 2003 Grouping and social preferences in calves, heifers and cows. Appl. Anim. Behav. Sci., 80: 175-190.
5. Bouissou, M. and F., Andrieu, S., 1977. Establissement des relations preferentielles chez les bovins domestiques. Behaviour. 64, 148-157.
6. Bouissou MF, Boissy A, Le Neindre P and Veissier I 2001. The social behaviour of cattle. In Social behaviour in farm animals (ed. LJ Keeling and HW Gonyou), pp. 113–145. CABI Publishing, Wallingford, UK.
7. Bourjade, M., Moulinot, M., Henry S., Richard-Yris, M. A. and Hausberger, M. 2008 Could Adults be Used to Improve Social Skills of Young Horses, Equus caballus? Developmental Psychobiology DOI 10.1002/dev.20301.
8. Boyd, L. and Keiper, R. 2005. Behavioural ecology of feral horses. In D. Mills, & S. McDonnell (Eds.), The domestic horse, the evolution, development and management of its behaviour (pp. 55–82). Cambridge: Cambridge University Press.
9. Briefer, F.S., Briefer, F.E., Von Niederha¨usern, R. and Bachmann, I. 2013. Pattern of Social Interactions after Group Integration: A Possibility to Keep Stallions in Group. PLoS ONE 8 (1): e54688. doi:10.1371/journal.pone.0054688.
10. Broom, D.M., and Johnson, K.G. 1993 ‘Stress and Animal Welfare.’ (Springer Netherlands).
11. Christensen, J. W., Ladewig, J., Sondergaard, E., & Malmkvist, J. 2002a. Effects of individual versus group stabling on social behaviour in domestic stallions. Applied Animal Behaviour Science, 75, 233–248.
12. Christensen, J. W., Zharkikh, T., Ladewig, J., & Yasinetskaya, N. 2002b. Social behaviour in stallion groups (Equus przewalskii and Equus caballus) kept under natural and domestic conditions. Applied Animal Behaviour Science, 76, 11–20.
13. Croney, C. C. and Newberry, R. C., 2007. Group size and cognitive processes. Appl. Anim.
14. Behave. Sci., 103: 215-228.
15. D’Eath, R.B. 2003. Social discrimination and aggression by laying hens in large groups: from peck orders to social tolerance. Appl. Anim. Behav. Sci., 84(3):197.
16. Dwyer, C. 2009 The behaviour the sheep and goats. In: Ethology of domestic animals. An introductory Text. (Ed.) CAB International, UK. pp. 161-176.
17. Estevez, I., Newberry, R. and Arias de Reyna, L., 1997. Broiler chickens: a tolerant social system? Etologia 5, 19–29.
18. Ekesbo, I. 2011 Goats (capra hisrcus) En: Farm animal behaviour, characteristics for assessment of health and welfare. Cabi, Cambridge University, UK. pp. 61-65.
19. Fernández, M. A., Álvarez, L. and Zarco, L., 2007. Regrouping in lactating goats increases aggression and decreases milk production. Small Rumin. Res. 70, 228-232.
20. Galindo, F. and Broom, D.M. 2000 The relationships between social behavior of dairy cows and the occurrence of lameness in three herds. Res Vet Sci, 69:75-79.
21. Galindo, F.A. and Orihuela A. 2004 Etología Aplicada en Bovinos. pp. 91-94 en Etología Aplicada. Ed. UNAM, México.
22. Grigor, P.N., Hughes, B.O. and Appleby, M.C., 1995. Social inhibition of movement in domestic hens. Anim. Behav. 49, 1381–1388.
23. Hasegawa, N., Nishiwaki, A., Sugawara, K., Ito, I., 1997. The effects of social exchange between two groups of lactating primiparous heifers on milk production, dominance order, behaviour and adrenocortical response. Appl. Anim. Behav. Sci. 51, 15-27.
24. Hughes, B.O., Carmichael, N.L.,Walker, A.W. and Grigor, P.N., 1997. Low incidence of aggression in large flocks of laying hens. Appl. Anim. Behav. Sci. 54, 215–234.
25. Jensen, P., 1982. An analysis of agonistic interaction patterns in grouphoused dry sows — aggression regulation through an “avoidance order”. Appl. Anim. Ethol. 9, 47–61.
26. Jensen, P., 1994. Fighting between unacquainted pigs—effects of age and of individual reaction pattern. Appl. Anim. Behav. Sci. 41, 37–52.
27. Jørgensen, G.H.M., Borsheim, L., Mejdell, C.M., Søndergaard, E. and Bøe K.E. 2009 Grouping horses according to gender–Effects on aggression, spacing and injuries. Appl Anim Behav Sci 120: 94–99.
28. Hughes, B.O. and,Wood-Gush, D.G.M., 1977. Agonistic behaviour in domestic hens: the influence of housing method and group size. Anim. Behav. 25, 1056–1062.
29. Huzzey, J.M., DeVries, T.J., Valois, P. and Von Keyserlingk, M.A.G. 2006 Stocking density and feed barrier design affect the feeding and social behavior of dairy cattle. Journal of Dairy Science, 89: 126–133.
30. Keeling, L.J., and Gonyou, H.W. (2001) ‘Social Behavior in Farm Animals.’ (CABI Pub.).
31. Kendrick, K. M., da Costa, A. P., Leigh, A. E., Hinton, M. R. and Peirce, J. W., 2001. Sheep don’t forget a face. Nature, 414, 165-166
32. Kondo, S. and Hurnik, J. F., 1990. Stabilization of social hierarchy in dairy cows. Appl. Anim. Behav. Sci. 27, 287-297.
33. Lacuesta, G. L. 2011 Tesis de maestría: Determinación de la jerarquía social en carneros y sus efectos sobre la reproducción. Facultad de Veterinaria, Universidad de la República Uruguay. pp. 24.
34. Lindberg, A.C. and Nicol, C.J., 1996a. Effects of social and environmental familiarity on group preferences and spacing behaviour in laying hens. Appl. Anim. Behav. Sci. 49, 109–123.
35. Lindberg, A.C. and Nicol, C.J., 1996b. Space and density effects on group size preferences in laying hens. Br. Poult. Sci. 37, 709–721.
36. Lynch, J.J., Hinch, G.N. and Adams, D.B. 1992 The Behaviour of Sheep: Biological principles and implication for production. CAB International & CSIRO, Australia.
37. Mallapur, A., Miller, C., Christman, M. C. and Estevez, I. 2009. Short-term and long-term movement patterns in confined environments by domestic fowl: Influence of group size and enclosure size. Applied Animal Behaviour Science, 117, 28-34.
38. McCann, J. S., Heird, J. C., Bell, R. W. and Lutherer, L. O. 1988. Normal and more highly reactive horses. I. Heart rate, respiration rate and behavioral observations. Applied Animal Behaviour Science, 19, 201–214.
39. McDonnell, M.D. 2003 The equid ethogram, a practical field guide to horse behaviour. Lexington: The Blood-Horse.
40. McElligott AG, Mattiangeli V, Mattiello S, Verga M, Reynolds CA, et al. 1998 Fighting tactics of fallow bucks (Dama dama, Cervidae): reducing the risks of serious conflict. Ethology 104: 789 – 803.
41. Meese, G.B. and Ewbank, R., 1973. The establishment and nature of the dominance hierarchy in the domesticated pig. Anim. Behav. 21, 326–334.
42. Maynard, S. J. and Harper, D.G.C., 1988. The evolution of aggression: can selection generate variability? Phil.Trans. R. Soc. Lond. B 319, 557–570.
43. Nicol, C.J., Gregory, N.G., Knowles, T.G., Parkman, I.D. and Wilkins, L.J., 1999. Differential effects of increased stocking density, mediated by increased flock size, on feather pecking and aggression in laying hens. Appl. Anim. Behav. Sci. 65, 137–152.
44. Pettit-Riley, R. and Estevez, I., 2001. Effects of density on perching behavior of broiler chickens. Appl. Anim. Behav. Sci. 71, 127–140.
45. Price, E.O. and Orihuela, A. 2010 Conducta animal aplicada al cuidado y producción pecuaria. Ed. Trillas. México. pp. 57.
46. Puppe, B. and Tuchscherer, M., 1994. Soziale Organisationsstrukturen beim intensiv gehaltenen Schwein. 3. Mitteilung: Ethologische Untersuchungen zur Rangordnung. Arch. Tierz. 37, 309–325.
47. Puppe, B., Langbein, J., Bauer, J. and Hoy, S. 2008 A comparative view on social hierarchy formation at different stages of pig production using sociometric measures. Livestock Science 113: 155–162.
48. Raussi, S., Boissy, A., Andanson, S., Kaihilahti, J., Pradel, P. and Veissier, I., 2006. Repeated regrouping of pair-housed heifers around puberty affects their behavioural and HPA axis reactivities. Anim. Res. 55, 131-144.
49. Rubenstein, D.I., Hack, M.A. 1992 Horse signals: The sounds and scents of fury. Evol Ecol 6: 254–260.
50. Ruiz de la Torre, J. L. and Manteca, X., 1999. Effects of testosterone on aggressive behaviour after social mixing in male lambs. Physiol. Behav. 68, 109-113.
51. Rushen, J., 1990. Social recognition, social dominance and the motivation of fighting by pigs. In: Zayan, R., Dantzer, R. (Eds.), Social Stress in Domestic Animals. Kluwer Acad. Press, Dordrecht, pp. 135–142.
52. Rutter, S. M. 2002 Behaviour of sheep and goats. In: The ethology of domestic animals. An introductory text. (Ed.) CAB International, UK. p. 218.
53. Sanotra, G.S., Lawson, L.G. and Vestergaard, K.S., 2001. Influence of stocking density on tonic immobility, lameness, and tibial dyschondroplasia in broilers. J. Appl. Anim. Welf. Sci. 4, 71–87.
54. Sevi, A., Taibi, L., Albenizio, M., Muscio,
    ., Dell ́Aquila, S. and Napolitano, F., 2001. Behavioral, adrenal, immune, and productive responses of lactating ewes to regrouping and relocation. J. Anim. Sci. 79, 1457-1465.
55. Sigurjo´nsdo´ ttir, H., Van Dierendonck, M. C., Snorrason, S., and Tho´rhallsdo´ ttir, A. G. 2003. Social relationships in a group of horses without a mature stallion. Behaviour, 140, 783–804.
56. Sisto, B.A. 2004. Etología aplicada en los ovinos. En: Etología Aplicada. (Eds.) Galindo, M.F. y Orihuela (T.A.). Ed. UNAM, México. Pp. 134-146.
57. Sowell, B.F., Mosley, J.C. and Bowman, J.G.P. 1999 Social behavior of grazing beef cattle: implications for management. Proceedings of the American Society of Animal Science, p.p 1-6.
58. Ungerfeld, R. and González-Pensado, S.P. 2008. Social rank affects reproductive development in males lambs. Anim Reprod Sci 109:161-171.
59. Val-Laillet, D., de Passille´, A.M., Rushen, J. and Von Keyserlingk M.A.G. 2008 The concept of social dominance and the social distribution of feeding-related displacements between cows. Applied Animal Behaviour Science 111; 158–172.
60. van Dierendonck, M.C. 2006 The importance of social relationships in horses Utrecht University. PhD thesis. Utrecht University.
61. van Dierendonck, M.C. and Spruijt, B.M. 2012 Coping in groups of domestic horses –Review from a social and neurobiological perspective. Appl Anim Behav Sci 138: 194–202.
62. Veissier, I., Boissy, A., dePassille, A. M., Rushen, J., van Reenen, C. G., Roussel, S., Andanson, S. and Pradel, P., 2001. Calves` responses to repeated social regrouping and relocation. J. Anim.Sci. 79, 2580-2593.
63. Woolf, A., OShea, T. and Gilbert, D.L., 1970. Movements and behaviour of Bighorn sheep in summer ranges in Yellowstone National Park. J. Wildl. Manag. 34, 446-.
64. Yáñez-Pizaña, A., Mota-Rojas, D., Mejía-Isaza, C. y Buenhombre- Vásquez, J.J. 2016 Neurobiología del comportamiento agonístico en animales domésticos y silvestres. Entorno ganadero. 79: 106- 125. Disponible en: http://bmeditores.mx/neurobiologia-del-comportamiento-agonistico-en-animales-domesticos-silvestres/ [Consultado: 3/08/2017].
65. Yáñez-Pizaña, A. y Mota-Rojas, D. 2017. Etología: Comportamiento agonístico en bovinos, ovinos y cerdos. Entorno ganadero. Disponible en: http://bmeditores.mx/etologia-comportamiento-agonistico-en-bovinos-ovinos-cerdos/ [Consultado: 3/08/2017].
66. Ylander, D.M. y Craig, J.V. 1980 Inhibition of agonistic acts between domestic hens by a dominant third party. Appl. Anim. Ethology, 6, 63-69.