Daniel Mota Rojas, Neurofisiología del estrés y bienestar en animales domésticos y silvestres. División de Ciencias Biológicas y de la Salud. DPAA. Universidad Autónoma Metropolitana (UAM). [email protected]

Karla Flores Padilla. Grupo selecto de estudiantes de MVZ y Posgrado. Área de Neurofisiología del estrés y bienestar de los animales domésticos y silvestres. UAM.

Fabiola Torres Bernal.Grupo selecto de estudiantes de MVZ y Posgrado. Área de Neurofisiología del estrés y bienestar de los animales domésticos y silvestres. UAM.

Selene Rodríguez Salinas. Comportamiento materno de la yegua y desempeño del potro. Neurofisiología del estrés y bienestar en animales domésticos y silvestres. División de Ciencias Biológicas y de la Salud. DPAA. Universidad Autónoma Metropolitana (UAM).

Karina Lezama García. Programa de Posgrado en Ciencias Veterinarias (Doctorado). Comportamiento materno en especies altriciales. Área de neurofisiología del estrés y bienestar de los animales domésticos y silvestres.UAM.

Brenda Reyes Sotelo. Programa de Posgrado en Ciencias Veterinarias (Maestría). Área de neurofisiología del estrés y bienestar de los animales domésticos y silvestres.UAM.

Introducción

Una vez que se da la expulsión fetal, la madre remueve el fluido amniótico que cubre al neonato lamiéndolo.

Las pérdidas de calor de la cría por conducción debido al lamido del fluido amniótico, es reducido.

La actividad de acicalamiento (aseo) inicia progresivamente en el dorso del neonato y hacia la cabeza, áreas ventrales y miembros.

Durante el acicalamiento, la madre inevitablemente dispersa cantidades considerables de saliva sobre la superficie de sus neonatos. Ésta se seca rápidamente y despide un olor de feromonas familiares que le permitirán posteriormente identificar a su cría. Después del acicalamiento la madre tiene que aprender a identificar a su cría.

El reconocimiento olfatorio, gustativo, visual y auditivo establece el reforzamiento progresivo de la vinculación entre la madre y su camada o cría y viceversa.

La madre mantiene una íntima asociación con el recién nacido por medio de la vocalización, el olfato y la vista, para asistir y proteger a las crías.

Una vez concluido el periodo de expulsión, la hembra inicia su comportamiento maternal mediante el cuidado, lamido y establecimiento de la relación con la cría, a este proceso se le llama también vínculo o impronta materna (Abitbol y Inglish, 1997). La impronta ha sido un aprendizaje ampliamente estudiado y ha llevado a desarrollar diferentes conceptos intentando definirla. El término fue acuñado por Konrad Lorenz quién define la impronta como un aprendizaje temprano, que es adquirido durante un período limitado, durante la fase neonatal de los seres vivos (Mandujano-Camacho, 2010).

Fraser (1980) definió la impronta como la fijación rápida y permanente entre el animal y un objeto notorio de su entorno. Sin importar qué tipo de término se elija para definirla, se debe considerar que cuando se lleve a cabo, tendrá una etapa crítica en la cual, la interacción humana o de algún otro estímulo externo, podría representar la ruptura o la impronta errónea, ya sea de la madre a la cría o de la cría hacia la madre, conduciendo a serios problemas, no solamente reproductivos, sino también sociales o conductuales en el caso del neonato o el rechazo de la madre hacia su cría por la falta de reconocimiento del mismo (Madigan et al.,2006). Esto implicaría una disminución en la supervivencia del recién nacido o problemas en su adultez (Galef y Laland, 2005), por ejemplo, problemas en el grupo donde se desarrolle (en caso de animales gregarios), esto se atribuye a que durante esta etapa, no recibió la información necesaria de su medio o sus congéneres para saber cómo comportarse o cómo actuar ante situaciones que ameritan un conocimiento previo (Laland, 1994;Langmore, 1998). Si desea profundizar sobre el rompimiento de la relación madre-cría o sobre animales huérfanos y técnicas de adopción, consulta el capítulo 16 “Incrementando el bienestar animal a través de la etología” del Dr. Agustín Orihuela en el libro [Bienestar animal, una visión global en Iberoamérica]. Editorial Elsevier 2016. Ver portada en la Figura 1.

Figura 1. Portada del Libro Bienestar Animal. Los editores: Daniel Mota Rojas (México), Antonio Velarde Calvo (España), Stella Maris Huertas (Uruguay) y María Nelly Cajiao (Colombia). ©Elsevier España -2016.Puedes consultar el libro para leer más detalles sobre el bienestar y comportamiento animal de pequeñas especies, animales de granja, zoológico, delfinarios y temas controversiales como el toro de lidia, métodos de eutanasia, uso de animales en experimentación, bienestar animal y productividad en aves, cerdos, vacas lecheras, métodos de aturdimiento en animales de granja y consumo ético de la carne entre muchos otros capítulos. https://tienda.elsevier.es/bienestar-animal-9788491130260.html

Para los padres, el reconocimiento de la descendencia favorece el cuidado hacia sus propias crías, limita su gasto de energía y asegura su éxito reproductivo. Además, para las crías, el reconocimiento de los padres es esencial para su propio bienestar y supervivencia, ya que, en la mayoría de las especies gregarias, las madres solo alimentan a sus propios descendientes (Charrier et al., 2003). Asimismo, durante los primeros meses de vida, son las madres de todas las especies de mamíferos las que constituyen el contacto social más importante para sus crías, ya que facilitan además del alimento y cuidados, la adquisición de información sobre los entornos físicos y sociales (Coulon et al., 2011), realizando modificaciones de acuerdo a la etapa de crecimiento de las crías, permitiendo adquirir nuevas nociones de comportamiento para su etapa adulta (Manabi et al., 2017). Por ello y con el fin de garantizar la sobrevivencia de los recién nacidos, se debe desarrollar el vínculo MADRE-CRÍA que tiene lugar durante e inmediatamente después del parto.

Figura 2. Historia de la impronta.Aunque el naturalista inglés D.A. Spalding en 1873 y el psicólogo estadounidense W. James en 1887, hablaron y experimentaron sobre los períodos sensibles y el instinto en la etapa temprana después del nacimiento, fue el zoólogo y etólogo austriaco Konrad Lorenz quien postuló un período crítico (sensible) en el vínculo filial que él llamó «Prägung», que se tradujo al inglés como «IMPRINTING» (Lorenz, 1935; Hess, 1959). Lorenz acuñó el término «impronta» para referirse a la huella que permanece en el cerebro de los patos recién nacidos con la imagen de su madre o el primer ente o ser que encuentran al salir del huevo (Hess, 1959).Para profundizar lea: Hess, E.H., 1959. Imprinting: An effect of early experience, imprinting determines later social behavior in animals. Science.130(3368), 133-41.

El objetivo de ésta revisión es conocer los tipos de improntación, así como aspectos básicos de las regiones cerebrales involucradas, los neurotransmisores que participan y la neurofisiología del vínculo madre-cría.

La estimulación de los sentidos

Es importante mencionar y tomar en cuenta que la impronta va a realizarse por estimulación de los sentidos, para que mediante la modificación cerebral pueda crearse cierta memoria dentro del individuo y dependiendo de la especie será el sitio de acción. Existen diferentes tipos de impronta, que pueden clasificarse según la recepción o el sentido que juegue un papel central o dominante de la especie:

  1. Impronta auditiva: Involucra el aprendizaje de sonidos que generalmente el padre o madre realiza, fungiendo éste como detonante. Un ejemplo de este tipo de impronta es la de los pingüinos, en donde la madre o el padre reconoce de entre cientos ejemplares a la cría propia, formando un vínculo acústico durante la incubación y reafirmándolo durante los primeros días del polluelo (Arenas, 2009). Otro ejemplo es la hembra de león marino australiano que utilizan llamadas de atención femeninas que se dan el día del parto para poder identificar a su cría y posteriormente reforzar el vinculo en las horas posteriores, permitiendo la adaptación de la misma a su colonia (Pitcher et al., 2010)

Este reconocimiento tiende a ser bidireccional entre la madre y su cría, y algunas veces depende de la edad de la misma y el tipo de alojamientos como se ha visto en terneros (Padilla de la Torre et al., 2016); la raza para el caso de las ovejas (Pickup y Dwyer, 2011) así como el tiempo para el establecimiento del vínculo (Sèbe et al., 2010).

  1. Impronta olfativa:Suele darse en salmones del pacífico o tortugas marinas, los cuales, suelen regresar al lugar en donde fueron incubados. Este sitio es conocido como filopatria y vuelven a este sitio porque es el que tiene las características adecuadas para el desove según la especie (Arenas, 2009). En perros, el líquido amniótico posee dos funciones, por un lado, resulta atractivo para la madre parturienta facilitando la aceptación de su cría o la de crías extrañas, y por otro, ayuda a desarrollar la selectividad materna y el establecimiento del vínculo madre-cría (Poindron et al.,2010).
  2. Impronta filial o visual:Este tipo de impronta es común en animales domésticos como cabras, caballos y perros, también se observa en algunas aves, peces e insectos. Es estimulada por la visión, en la cual, el individuo reconoce y sigue el objeto o ente movible que puede proporcionarle un sustento no solo emocional, sino también alimenticio y de protección.
  3. Impronta táctil:Como su nombre lo indica es el reconocimiento por contacto entre individuos e incluso puede darse por termorrecepción, como en bebés humanos, cachorros y lechones, que reconocen el pezón de la madre durante la lactancia (Arenas, 2009).

Es importante destacar que la teoría fisiológica del aprendizaje establece que la única condición necesaria entre la asociación de un estímulo y una respuesta, es la relación cercana temporal entre ellos (reforzamiento). Por esta razón la contigüidad y notoriedad del neonato con su madre hace que estén fuertemente unidos el uno al otro (Nowak et al., 2011).

Figura 3. Las especies precociales como los ovinos, tienen crías bien desarrolladas desde el punto de vista motriz y sensorial, y con un sistema termorregulador eficiente. Las crías de estas especies son capaces de levantarse rápido y seguir a su madre después de nacidas, lo cual está asociado con un proceso de reconocimiento rápido entre ambos a través de diferentes vías sensoriales. En el ovino, la madre aprende a reconocer a la cría por su olor dentro de las primeras dos a cuatro horas posteriores al nacimiento, lo que resulta en el cuidado y amamantamiento exclusivo de su cría. Una vez establecido este vínculo selectivo la madre rechaza, e incluso muestra conductas agresivas, hacia cualquier cría ajena que intente amamantar (Keller et al., 2003; Poindron, 2005). Fuente. https://www.alo.bg/4751494

Regiones cerebrales involucradas en la impronta

La impronta desde el punto de vista neurobiológico es el resultado de una serie de eventos y fortalecimientos de vías cerebrales particulares, con la finalidad de crear un aprendizaje temprano (Dietrich, 2004). Este proceso involucra no solo el estímulo de activación a través de los sentidos, sino que también, una modificación neuronal para que el individuo pueda adquirir, almacenar y recuperar información en el momento que se requiera durante su adultez (Mandujano-Camacho, 2010). La creación de esta memoria mediante la experiencia se verá reflejada en el comportamiento del individuo ante situaciones que alteren su medio o su funcionamiento biológico (Horn, 2004).

Figura 4. La conducta de lamer a las crías es propia de la gran mayoría de los mamíferos, los camellos y los cerdos son algunas excepciones. La cantidad de cuidado materno recibido durante la vida temprana repercute en el patrón de comportamiento y en el aprendizaje en cachorros de dos meses de edad, así como también contribuye a mejorar las relaciones con otros individuos (Guardini, et al., 2017). La hembra inicia su comportamiento maternal mediante el cuidado, lamido y establecimiento de la relación con la cría, a este proceso se le llama también vínculo o impronta materna (Abitbol y Inglish, 1997). Ha sido demostrado que el cuidado materno y lamido influyen en el desarrollo cere
ral, el comportamiento, las habilidades sociales y emocionales para relacionarse en las crías de muchos mamíferos.

Al existir diferentes tipos de impronta, es lógico suponer que el sitio de activación y modificación cerebral será diferente, sin embargo, todas están en íntima relación, en el caso de la impronta visual, auditiva y filial, tienen como sitio principal de acción la región dorsal de los hemisferios cerebrales o techo del cerebro anterior, sobre todo el lado izquierdo en pollos (Horn, et al.,1979; Horn, 1981), correspondiendo a regiones del córtex en mamíferos, posiblemente las áreas prefrontal y cingulada, y recibe entradas aferentes de las áreas sensoriales primarias en la región anterior del cerebro (Bradley, 1985; Horn, 1985). Es en estas áreas donde se ha visto una mayor actividad cerebral durante el proceso de impronta (Horn, 2004). Sin embargo, se ha visto que la madre requiere la presencia de las crías para desarrollar un enriquecimiento cognitivo, mismo que es dependiente de la corteza prefrontal media y no depende del número de partos, aunque por otro lado la oxitocina sí tiene efectos benéficos en la flexibilidad cognitiva del comportamiento materno (Albin-Brooks et al., 2017).

Figura 5 El parto en yeguas es rápido y es seguido por un breve período de sensibilidad a la impronta con su potro. Existe una gran variación individual en el estilo materno normal, pero las yeguas defienden activamente a su potro, permanecen cerca de él cuando está durmiendo, toleran o asisten a la lactancia y lo protegen. La perturbación de una yegua y un potro durante el período temprano sensible, puede predisponer a una yegua a rechazarlo; por lo tanto, se deben evitar interferencias.

En el caso de animales que desarrollan la impronta mediante el gusto o lamido como equinos, perros, gato, ratas, entre otros, es el hipocampo, estructura perteneciente al sistema límbico ubicado a los lados del tálamo, el cual desarrolla un aumento de receptores glucocorticoides, condicionando así el funcionamiento del eje hipocampo-hipófisis-adrenal (HHA) que es clave para desarrollar una respuesta autonómica, endocrina, memoria inconsciente, instintos y la regulación de estados emocionales ante estresores externos (Bale et. al.,2002; Bale y Vale, 2004). Se ha observado, que el manejo del neonato al nacimiento altera el comportamiento materno, así como su relación madre-cría en perros, desincronizando la secuencia de cuidados que el cachorro recibe de su madre. El manejo además, induce una preferencia de aroma y modifica la expresión genética, modificando la fosforilación y la precepción del bulbo olfatorio del neonato así como su aprendizaje de reconocimiento, es decir el aprendizaje del cachorro para la creación del vínculo (Reis et al., 2014).


Figura 6. Interacción perra-cachorro.
La perra le brinda calor y protección al cachorro y permanece con él la mayor cantidad del tiempo. Solo sale del nido para comer, orinar y defecar y el resto del tiempo permanece pendiente de la cría por lo menos durante las primeras 3 semanas de vida del cachorro. La perra empuja con su hocico al cachorro hacia las glándulas mamarias para facilitarle la lactancia y durante este tiempo, ella aprovecha para lamer los genitales de la cría y de este modo estimularlo para que orine y defeque.

Otra de las estructuras que se relacionan con la impronta es el núcleo Accumbens, el cual juega un rol clave para lograr que se lleve a cabo esta interacción motivacional y ha sido asociado con emociones positivas que involucran incentivos o aspectos motivacionales de interacción social. Esto se debe a que la impronta requiere de una interacción social necesariamente (Bustos, 2008). Dicho sistema motivacional tiene bases neurobiológicas en la vía dopaminérgica mesocortico-límbica y es un mecanismo que dispara la actividad motora para que se lleven a cabo mecanismos sensomotores los cuales impulsan al animal a buscar fuentes de gratificación, tales como el amamantamiento, el acicalamiento e incluso el juego con sus congéneres (Insel y Young, 2001). Es importante mencionar que dentro de este sistema dopaminérgico mesencefálico existen subgrupos en el área del tegmento ventral, que proyecta al sistema límbico e incluye bulbo olfatorio, tubérculo olfatorio, amígdala y núcleo accumbensque es parte del cuerpo estriado ventral asociado al sistema límbico (Bustos, 2008).

Parte importante de todo el proceso de impronta está íntimamente relacionado con todas las estructuras del sistema límbico, este sistema se puede considerar uno de los más primitivos que se encuentran en el mamífero. La impronta se relaciona con las emociones, tanto positivas como negativas, ya que llevarán al animal a huir e incluso aprender formas para hacerlo de aquello que le cause un momento desagradable como la presencia de depredadores, alimentos que no son beneficiosos y buscar el acercamiento con aquello que le cause satisfacción y protección y lo proteja de un entorno dañino (Ikemoto y Panksepp, 1999; Guardini et al., 2016).

Figura 7. Los estudios sobre reconocimiento madre-cría indican, que ser capaz de identificar a los padres es particularmente importante en las especies precociales, porque existe un mayor potencial de perder el contacto con el progenitor si la descendencia no está confinada a un nido o madriguera (Sébe et al. Animal Behavior 2010; 79: 1055-66). En contraste, en las especies altriciales, las madres cuidan a todas las crías que están dentro del nido, incluso si pertenecen a otra madre, mientras que en las especies que paren crías precociales, la madre no suele construir un nido, pero en cambio, desarrolla una relación exclusiva con sus crías (Poidron, Reproduction Nutrition Development, EDS Sciences 2005; 45: 341-51). Una excepción a la regla es el comportamiento materno de la cerda, donde a pesar de que el lechón recién nacido tiene uno de los desarrollos motores y sensoriales más altos, a pesar de esto, la cerda construye un nido y la camada permanece allí durante aproximadamente una semana (Scheiber et al., The importance of the altricial-precocial spectrum for social complexity in mammals and birds: a review. Frontiers in Zoology 2017; 14: 3).

Neurotransmisores y neurofisiología de la impronta

El sistema nervioso funciona principalmente gracias a neurotransmisores, los cuales son los encargados de llevar las señales que llegan inicialmente como una descarga eléctrica y que son transformados al otro extremo en forma de señales químicas, para ejecutar una función específica. Entonces podemos suponer que la impronta involucra también neurotransmisores, que llevarán a la neurona a sufrir alteraciones morfológicas (plasticidad neuronal), para crear conexiones nuevas a medida que la cría va aprendiendo (Castro-Sierra et al., 2007). Existen neurotransmisores específicos que forman parte esencial de la formación del vínculo madre-cría o cría madre, estos neurotransmisores, tales como la oxitocina, contribuirán a desarrollar de manera óptima, la formación de una cría adaptada con su entorno y todo lo que éste involucra (Love, 2014). En el sistema nervioso central, las neuronas que segregan oxitocina, envían proyecciones a diversas zonas, incluyendo la amígdala, el hipocampo, el núcleo accumbesy el área tegmental ventral. La oxitocina es liberada en respuesta a estresores físicos y psicológicos y ante diversos estímulos sociales positivos o satisfactorios (Love, 2014) que son fundamentales para la formación del vínculo. Tanto en estudios hechos en humanos, como en animales, los sistemas biológicos han sido identificados en la contribución de la conducta materna, enfocándose en el sistema oxitocinérgico y dopaminérgico. La oxitocina activa las vías dopaminérgicas en respuesta a señales sociales (Strathearn, 2011).

El papel de la oxitocina endógena en la mediación del inicio del comportamiento materno se ha demostrado en numerosas especies no humanas. La manipulación perinatal del sistema de oxitocina en animales proporciona una fuerte evidencia de conductas maternales disfuncionales posteriores (Boccia et al., Horm Behav. 2007;52(3):344-3451). Por ejemplo, en ratas, la oxitocina claramente media el inicio de la conducta materna (Pedersen et al., Behav Neurosci. 1994;108(6):1163-1171.

En ovejas, la aceptación materna de sus propios corderos ocurre después de la impronta. Sin embargo, una inyección de oxitocina sintética puede promover la aceptación materna de corderos ajenos (para más detalles consulta: Keverne EB, Kendrick KM. Oxytocin facilitation of maternal behavior in sheep. Ann N Y Acad Sci. 1992;652:83-101).El comportamiento óptimo de la madre se bloquea en ovejas y vaquillas cuando la oxitocina no se libera en el parto fisiológico debido a la anestesia regional y la posterior falta de estimulación vaginocervical. En primates no humanos, el comportamiento maternal óptimo puede alterarse con una inyección de oxitocina sintética o un antagonista (Keverne y Kendrick, Oxytocin facilitation of maternal behavior in sheep. Ann N Y Acad Sci. 1992;652:83-101).

Figura 8. La oxitocina y el comportamiento materno.La oxitocina en el período posparto puede afectar la ansiedad y la depresión. Uno de los cambios que se cree que son necesarios para el comportamiento materno normal es la disminución de la ansiedad durante el período posparto (Rich et al.,2014), que permite que una madre acepte más fácilmente la descendencia; a su vez, facilita la vinculación social (para una revisión, a detalle véase: Caldwell HK (2012). Neurobiology of sociability. Adv Exp Med Biol 739: 187–205. Por otro lado, la administración exógena de oxitocina a crías de rata en los primeros días de vida da como resultado concentraciones más bajas de corticosterona, presión arterial más baja y un mayor aumento de peso en adultos (Sohlstrom et al. Neonatology 2000;78:33–40).

Otra de estas sustancias secretadas por neuronas en esta etapa y que estimulan el sistema límbico, son el ácido gamma-aminobutírico (GABA), el ácido glutámico (GLU), monoaminas como dopamina (DA) e hidroxitriptamina (5-HT), así como N-metil-D-aspartato (NMDA) (Castro-Sierra, 2005). Estas contribuirán de la siguiente forma:

El GABA tiene como principal función la inhibición gracias a su unión a receptores transmembranales que provocan en la célula una apertura de canales iónicos, permitiendo el flujo de iones cloruro hacia citoplasma y un flujo de cationes potasio hacia el espacio extracelular (Fox, 2008). Al ocurrir esto en la amígdala, tálamo, corteza prefrontal, e hipocampo, causará que el flujo de iones inicie una hiperpolarización (Tortora y Derrickson, 2013), excitando el núcleo lateral de la amígdala y a su vez la corteza prefrontal cerebral, la cual regula los procesos de memoria en los que esté involucrado un componente afectivo a través de conexiones inhibidoras GABAérgicas (Nakazawa et al.,2011).

El ácido glutámico funciona como neurotransmisor excitador en la amígdala durante la aversión condicionada a ciertos sabores. Por medio de este neurotransmisor, se produce una inhibición de la actividad hipotalámica procedente de vías GABAérgicas amigdalinas que van al hipotálamo (Bustos, 2008; Aboitiz y Montiel, 2001).

Es importante tomar en cuenta que éstos no son los únicos neurotransmisores involucrados en la impronta, existen muchos otros que intervendrán en la formación de este vínculo, pero sí se puede afirmar que todos actuarán mediante el sistema nervioso y llevarán al almacenamiento de información y esto, a su vez, a un comportamiento propio del individuo según sus vivencias previas (Liu et al.,1997).

Figura 9. El rol de la vocalización entre las madres y sus crías.El reconocimiento de la madre y sus crías juega un papel importante en la vida social de muchos mamíferos, permitiéndoles identificar la especie, el sexo, la individualidad y el estatus social de otros individuos (Tibbetts y Dale, 2007). Las hembras que viven y se reproducen en colonias grandes y con alta densidad y donde el riesgo de un cuidado maternal mal dirigido es alto, necesitan estrategias selectivas para restringir el cuidado exclusivamente a sus propias crías y, por lo tanto, maximizar su tasa de desarrollo y posibilidades de supervivencia (Nowak et al., 2000). Se ven estrategias sofisticadas de reconocimiento en muchos mamíferos sociales donde, por ejemplo, la madre y la descendencia son capaces de usar un proceso de reconocimiento vocal refinado entre padres y crías para encontrarse unos a otros incluso después de largos períodos de tiempo fuera de la vista (Torriani et al., 2006; Charrier et al. 2010; Briefer y McElligott, 2011). Para mayores detalles consultar: de la Torre, M. et al.,2016. Mother–offspring recognition via contact calls in cattle, Bos taurus. Animal Behaviour. 114, 147-154.

Conclusión

El desarrollo de la impronta es un proceso que implica diversos factores fisiológicos, anatómicos e incluso etológicos y la ausencia o el exceso de alguno de estos factores, podría ocasionar la presencia de algún problema que afecte el comportamiento y con ello también el bienestar animal. La impronta tiene una gran diversidad de formas de desarrollarse entre las diferentes especies, ya sean mamíferos o no mamíferos, pero el correcto desarrollo de ésta, sigue representando, sin importar la especie, un beneficio tanto para el productor como para el animal. Los mecanismos neurofisiológicos, así como la intervención del Sistema Nervioso Central, son cruciales para el establecimiento de la impronta en los animales. Hormonas, neurotransmisores y conducta, tanto de la madre, como de la cría, desencadenan la serie de situaciones, gracias a las cuales se establece la impronta.

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