Dr. Daniel Mota Rojas.
Neurofisiología del Dolor, Comportamiento y Bienestar Animal (Reg. 2010). Universidad Autónoma Metropolitana. Ciudad de México. México.
Prof. Dr. Marcelo Daniel Ghezzi.
Área Neurociencias, Bienestar Animal y Neuroanatomía. Universidad Nacional del Centro de la Provincia de Buenos Aires, Argentina.
Prof. Dr. Agustín Orihuela.
Neurofisiología y Comportamiento Animal. Facultad de Ciencias Agropecuarias, Universidad Autónoma del Estado de Morelos, Cuernavaca, Morelos, México.
Dr. Jhon Jairo Buenhombre.
Faculty of Agricultural Sciences, Animal Welfare and Ethology Specialization, Fundación Universitaria Agraria de Colombia – UNIAGRARIA, Bogotá, Colombia.
Dr. Alfredo M.F. Pereira.
Mediterranean Institute for Agriculture, Environment and Development (MED), Institute for Advanced Studies and Research, Universidad de Évora, Portugal.
Prof. Dr. Julio Martínez Burnes.
Patólogo Clínico. FMVZ, Universidad Autónoma de Tamaulipas. México.
Introducción
La etología veterinaria, como ciencia encargada del estudio del comportamiento animal, ha adquirido un papel clave en la comprensión y evaluación del dolor en animales. Su importancia radica en su capacidad para ofrecer una perspectiva integral del comportamiento, lo que permite analizar no solo las respuestas fisiológicas, sino también las conductuales que los animales manifiestan ante el dolor (Mota-Rojas et al., 2010; Mota-Rojas, 2013; Mota-Rojas, 2017a,b; Mota-Rojas y Orihuela et al., 2019b).
Este enfoque adquiere particular relevancia en animales que se encuentran enfermos, traumatizados, en proceso de rehabilitación postquirúrgica, animales conscientes durante el degüello y desangrado; en todos estos casos, los patrones conductuales se ven significativamente alterados en presencia de malestar físico o estrés (Mota-Rojas, 2014). Estos cambios en el comportamiento, a menudo sutiles, son indicadores cruciales para la evaluación precisa del estado de salud y bienestar del animal (Mota-Rojas, 2014; Mota-Rojas et al., 2018), y subrayan la importancia de una observación detallada y metodológica en estos contextos clínicos.
Al estudiar cómo los animales perciben y responden al dolor en contextos específicos, la etología proporciona herramientas valiosas para identificar signos de malestar que podrían pasar desapercibidos si solo se consideraran criterios clínicos tradicionales (Mota-Rojas et al., 2010; Mota-Rojas, 2013; Orihuela et al., 2016; Mota-Rojas, 2017a,b). Las alteraciones en la conducta, como cambios en la postura, en la interacción social, en la alimentación o en los patrones de descanso, son indicadores críticos que los etólogos analizan para evaluar el estado de bienestar de los animales. Estos comportamientos son esenciales para determinar el nivel de sufrimiento y la eficacia de los tratamientos, particularmente en especies que no pueden expresar su dolor de manera directa (Mota-Rojas, 2013, 2014). En este sentido, la etología no solo contribuye a identificar los patrones conductuales de los animales enfermos, sino que también facilita la aplicación de medidas terapéuticas más ajustadas a las necesidades del animal, favoreciendo una recuperación más rápida y una reducción del sufrimiento incrementando su productividad, favoreciendo el bienestar positivo y mejorando la calidad de vida (Mota-Rojas et al., 2010; Mota-Rojas et al., 2018; Mota-Rojas y Orihuela, 2019b).
Adicionalmente, esta disciplina permite identificar signos de malestar que pueden no ser evidentes en entornos clínicos, como cambios en el comportamiento, la postura corporal y los cambios de posición de las orejas y la cola; además de una reducción en la frecuencia de las interacciones sociales que reflejan el sufrimiento del animal o un bajo nivel de bienestar (Mota-Rojas, 2016; Mota-Rojas y Orihuela, 2019b).
Por otro lado, la pupilometría se ha consolidado en la última década como una herramienta innovadora y objetiva para medir el diámetro pupilar, ofreciendo un potencial considerable en múltiples aplicaciones clínicas y experimentales. Esta técnica ha demostrado ser un valioso complemento para la etología, particularmente en el reconocimiento y evaluación del dolor en animales, al aportar un enfoque cuantitativo que puede integrarse con las observaciones conductuales tradicionales (Mota-Rojas, 2013; Mota-Rojas, 2016; Mota-Rojas y Ghezzi, 2020; Mills et al., 2022; Casas-Alvarado et al., 2024).
La combinación de estos enfoques permite una evaluación más robusta y precisa del dolor en los animales. Al integrar el análisis conductual con la medición de biomarcadores sanguíneos, la monitorización de signos vitales, la interpretación de respuestas térmicas mediante termografía infrarroja, y la pupilometría como herramienta objetiva, que en conjunto se puede lograr una valoración integral del dolor. Esta sinergia entre la observación de comportamientos naturales y el rigor de las técnicas fisiológicas proporciona una imagen más completa del estado de los animales, permitiendo una intervención más eficaz y adaptada a sus necesidades reales (Mota-Rojas, 2016; Mota-Rojas et al., 2017; Mota-Rojas y Orihuela et al., 2018; Mota-Rojas y Ghezzi, 2020).
Utilizando dispositivos avanzados como los pupilómetros infrarrojos, esta técnica permite la evaluación precisa y sistemática de la respuesta pupilar a estímulos luminosos (Mills et al., 2022). Los pupilómetros, equipados con cámaras de video infrarrojas y lámparas de emisión luminosa, realizan mediciones detalladas del diámetro pupilar al responder a estímulos específicos (Mota-Rojas, 2016; Mota-Rojas y Ghezzi, 2020; Casas-Alvarado et al., 2024). Este enfoque proporciona parámetros clave como la amplitud máxima de constricción, la amplitud del reflejo pupilar, y las velocidades de constricción y dilatación, permitiendo una comprensión detallada de la dinámica pupilar y su relación con el estado neurológico y la percepción del dolor (Lee and Dan, 2012; Mathôt, 2018; Mota-Rojas, 2016; Larsen and Waters, 2018; Mota-Rojas y Ghezzi, 2020; Casas-Alvarado et al., 2024).
En el ámbito de la medicina, la pupilometría ha demostrado ser una herramienta invaluable para la evaluación del dolor y la monitorización neurológica (Mota-Rojas, 2016; Mota-Rojas et al., 2019b). Adicionalmente la pupilometría tiene diversas aplicaciones tanto en medicina humana como veterinaria. Esta técnica refleja el tono autonómico y posee el potencial para evaluar la nocicepción y las emociones. Además de que la pupilometría infrarroja minimiza las imprecisiones que pueden surgir cuando el reflejo pupilar a la luz, es determinado de manera subjetiva por el examinador (Mills et al., 2022).
Investigaciones han indicado que el índice pupilar neurológico (NPi), derivado de factores como la latencia, la velocidad de constricción y la velocidad de dilatación, puede correlacionarse de manera significativa con la gravedad del dolor y los resultados de supervivencia en pacientes críticos. Los valores del NPi proporcionan una medida cuantitativa del reflejo pupilar que puede utilizarse para evaluar el estado neurológico de los pacientes de manera más objetiva que los métodos tradicionales (Lee and Dan, 2012; Whiting et al., 2013). Esta técnica se ha mostrado más sensible que la evaluación de los cambios hemodinámicos, como la taquicardia y la hipertensión, y puede ofrecer una visión más precisa del dolor postoperatorio y otros estados clínicos (Mathôt, 2018; Mota-Rojas, 2016; Larsen and Waters, 2018; Mota-Rojas y Ghezzi, 2020; Casas-Alvarado et al., 2024).
No obstante, la aplicación de la pupilometría en medicina veterinaria aún enfrenta desafíos considerables. Aunque los estudios recientes han comenzado a establecer valores de referencia para diversas especies animales, como perros y primates, la técnica sigue siendo limitada en su uso práctico. La variabilidad anatómica entre especies, como las diferencias en la forma y orientación de las pupilas, presenta dificultades para la estandarización de los procedimientos y la interpretación de los resultados. Además, el uso de fármacos que afectan el sistema nervioso autónomo puede alterar el diámetro pupilar y, por ende, los resultados obtenidos mediante pupilometría. Estos factores resaltan la necesidad de desarrollar dispositivos y métodos adaptados específicamente para la evaluación de animales (Lee and Dan, 2012; Whiting et al., 2013; Mathôt, 2018; Mota-Rojas, 2016; Larsen and Waters, 2018; Mota-Rojas y Orihuela, 2019a; Mota-Rojas y Ghezzi, 2020; Casas-Alvarado et al., 2024).
Las investigaciones en el ámbito veterinario han mostrado resultados prometedores, pero también han subrayado la necesidad de más estudios para validar y refinar los valores de referencia y las técnicas de medición. Por ejemplo, los estudios realizados en perros durante el transporte han proporcionado datos valiosos sobre la dinámica pupilar en respuesta a diversos estímulos y condiciones. Sin embargo, se requiere una mayor exploración para establecer con precisión cómo estas respuestas se correlacionan con el estado de salud y el bienestar de los animales, así como para adaptar los métodos de pupilometría a las características específicas de cada especie (Mota-Rojas, 2017b; Mota-Rojas y Orihuela, 2019a).
Un aspecto crítico de la pupilometría es la influencia de factores externos en los resultados de las mediciones. La presencia de luz ambiental y el uso de fármacos pueden afectar la precisión de los resultados. Por lo tanto, es esencial realizar las mediciones en condiciones controladas de luz artificial y considerar los efectos de los fármacos en la interpretación de los datos. La mejora de los protocolos de medición y el desarrollo de nuevas tecnologías adaptadas a las necesidades veterinarias son cruciales para superar estas limitaciones.
El objetivo de este artículo es discutir de manera sencilla y con un lenguaje simple, la aplicación de la pupilometría en la medición objetiva del dolor en animales, enfocándose en su potencial para complementar los métodos tradicionales de evaluación en medicina veterinaria. Se discutirá cómo la pupilometría, al medir el diámetro pupilar y su respuesta a estímulos luminosos, puede proporcionar una herramienta precisa para la monitorización del dolor y la evaluación del estado neurológico. Además, se discutirán las aplicaciones actuales, las limitaciones de la técnica y las oportunidades para su optimización y adaptación a las necesidades específicas de la práctica veterinaria.
Figura 1. La pupilometría se ha consolidado en la última década como una herramienta innovadora y objetiva para medir el diámetro pupilar, ofreciendo un potencial considerable en múltiples aplicaciones clínicas y experimentales.
Control Fisiológico de la Pupila
La pupila es la abertura en el iris encargada de regular la cantidad de luz que entra en el globo ocular. Este control se logra mediante la modificación del diámetro pupilar a través de la acción coordinada de dos músculos antagonistas: el músculo esfínter y el músculo dilatador (Hall y Chilcott, 2018). Estos músculos están inervados por fibras del sistema nervioso autónomo (Zele y Gamlin, 2020), lo que permite una regulación neurobiológica y un ajuste preciso del diámetro pupilar en respuesta a estímulos luminosos (Mota-Rojas, 2017b; Mota-Rojas y Orihuela, 2019a).
Mecanismos celulares en la respuesta a estímulos luminosos
Para comprender cómo los elementos celulares contribuyen a las respuestas a los estímulos luminosos, se debe considerar que el haz de luz estimula los bastones y conos en la retina. Estos fotorreceptores son responsables del cierre inicial y rápido de la pupila en respuesta a la mayoría de las intensidades luminosas, a excepción de las más intensas. Simultáneamente, las células ganglionares fotosensibles intrínsecas (ipRGC) juegan un papel crucial en el cierre sostenido de la pupila durante estímulos más intensos, compensando la rápida adaptación de los otros fotorreceptores (Lall et al., 2010; McDougal y Gamlin, 2010). Estos hallazgos sugieren que la respuesta pupilar se origina a nivel de la retina y que, gracias a la presencia de células neuronales en el cerebro, se mantiene un diámetro pupilar específico (Douglas, 2018; Mota-Rojas, 2017b; Mota-Rojas y Orihuela, 2019a).
Procesos neurofisiológicos y control autónomo
Desde una perspectiva neurofisiológica, el nervio óptico transmite la información aferente a la retina, la cual contiene los núcleos de Edinger-Westphal situados en el mesencéfalo (Hall y Chilcott, 2018; Packiasabapathy et al., 2021). Las pupilas tienen una forma de inervación autónoma que provoca modificaciones en su tamaño en respuesta a la predominancia de las diferentes partes del sistema nervioso autónomo. Las observaciones en mamíferos han demostrado que la actividad del esfínter pupilar puede verse afectada por la inhibición del sistema nervioso simpático, indicando una predominancia de la actividad parasimpática (Larson y Behrends, 2015; Mota-Rojas, 2017b; Mota-Rojas y Orihuela, 2019a).
El músculo esfínter pupilar está inervado por el nervio oculomotor y el nervio ciliar corto, formando la inervación parasimpática de las pupilas debido a la presencia de receptores muscarínicos M5. Por otro lado, el músculo dilatador del iris está inervado por el nervio ciliar largo, que proviene del ganglio cervical simpático y contiene receptores adrenérgicos α1.
Figura 2. La comprensión de la inervación y las respuestas neurofisiológicas a nivel de la pupila proporciona una base sólida para determinar el nivel de actividad del sistema nervioso autónomo y la predominancia de sus componentes simpático o parasimpático. Así, el diámetro pupilar puede servir como un indicador indirecto de la actividad del sistema nervioso autónomo, facilitando la evaluación de la predominancia de ambos sistemas bajo diferentes condiciones que afectan a los animales
Reflejo pupilar a la luz (PLR) y su significado clínico
El reflejo pupilar a la luz (PLR) se refiere a la constricción de la pupila en respuesta a la luz, donde la inervación parasimpática postganglionar a través de los nervios ciliares cortos modula el diámetro del esfínter pupilar (Larson y Behrends, 2015). En contraste, la dilatación pupilar ocurre en la fase final del PLR y durante eventos negativos como miedo y dolor. La dilatación pupilar resulta de la influencia simpática sobre el músculo dilatador del iris y la liberación de noradrenalina tras la activación del sistema nervioso autónomo (Mota-Rojas, 2017b; Mota-Rojas y Orihuela, 2019a).
Por lo tanto, el diámetro pupilar podría servir como un método indirecto para evaluar el dolor o la activación del sistema nervioso autónomo (Larson et al., 1996; Payen et al., 2012).
Implicaciones para la evaluación del Sistema Nervioso Autónomo
La comprensión de la inervación y las respuestas neurofisiológicas a nivel de la pupila proporciona una base sólida para determinar el nivel de actividad del sistema nervioso autónomo y la predominancia de sus componentes simpático o parasimpático (Mota-Rojas, 2017b; Mota-Rojas y Orihuela, 2019a; Mota-Rojas et al., 2021a). Así, el diámetro pupilar puede servir como un indicador indirecto de la actividad del sistema nervioso autónomo, facilitando la evaluación de la predominancia de ambos sistemas bajo diferentes condiciones que afectan a los animales (Mota-Rojas, 2017b; Mota-Rojas y Orihuela, 2019a; Ruíz-López et al., 2020). La vía neurofisiológica pupilar es compleja, comenzando con la respuesta en la retina, que, dependiendo de factores como el tiempo de estimulación y la intensidad de la iluminación, promueve la activación del nervio óptico. Esta activación provoca la liberación de neurotransmisores que afectan la actividad del esfínter pupilar, con inervación parasimpática, o del músculo dilatador del iris, con actividad simpática (Mills et al., 2022).
Aplicaciones emergentes de la pupilometría en Medicina Veterinaria
La pupilometría, a pesar de su amplia aplicación en la medicina humana, ha sido explorada de manera limitada en medicina veterinaria. La falta de estudios extensivos en este campo puede atribuirse a la variabilidad anatómica entre especies, que influye en la forma y diámetro de las pupilas (Banks et al., 2015). Las diferencias anatómicas y funcionales entre las pupilas de animales domesticados y salvajes presentan un desafío significativo en la implementación de técnicas estandarizadas. Sin embargo, la similitud en los mecanismos que regulan las respuestas pupilares a estímulos puede ofrecer oportunidades valiosas para la aplicación de esta técnica en la evaluación del dolor y el estrés en animales (Mota-Rojas y Orihuela, 2019a; Mota-Rojas y Ghezzi, 2020).
Figura 3. La pupilometría representa una herramienta valiosa para la evaluación del diámetro pupilar y la monitorización neurológica tanto en humanos como en animales. Aunque la técnica ha mostrado resultados prometedores en medicina humana, su aplicación en veterinaria aún está en desarrollo y requiere de más investigación para optimizar su uso. La adaptación de la pupilometría a las especificidades de la práctica veterinaria podría ofrecer nuevas oportunidades para evaluar el dolor y el estado neurológico de los animales de manera más precisa y objetiva.
Evaluación del dolor agudo a través de la pupilometría
La dilatación pupilar, inducida por la estimulación simpática, se ha identificado como un indicador de dolor agudo en diversas especies (Hernandez-Avalos et al., 2019; Mota-Rojas et al., 2021a; Casas-Alvarado et al., 2024;). En la medicina humana, se ha desarrollado el índice de dolor pupilar (PPi) para cuantificar la nocicepción utilizando la pupilometría (Packiasabapathy et al., 2021). Aissou et al. (2012) demostraron que un aumento en la dilatación pupilar superior al 23% se correlaciona con valores VRS superiores a 1, proporcionando una alta sensibilidad (91%) y especificidad (94%) en la evaluación del dolor postoperatorio. Sin embargo, Dualé et al. (2015) informaron que el aumento del diámetro pupilar en pacientes en cuidados intensivos no siempre se alinea con la escala numérica de dolor, posiblemente debido a la influencia de opioides administrados durante la cirugía. La débil correlación entre la escala de calificación numérica y la respuesta pupilar observada por Kantor et al. (2014) subraya la necesidad de considerar los efectos de los analgésicos en la respuesta pupilar.
El estudio de Isnardon et al. (2013) sobre la respuesta pupilar a estímulos nocivos en pacientes adultos sometidos a cirugía electiva mostró un aumento del 17% en el diámetro pupilar, sugiriendo que la pupilometría puede captar cambios sutiles en la nocicepción que no siempre se reflejan en las escalas de dolor tradicionales. Este hallazgo destaca la capacidad de la pupilometría para proporcionar una evaluación objetiva del dolor agudo.
Aplicaciones clínicas en medicina veterinaria
El desarrollo de la escala PPi y su aplicación en la medicina humana abre la puerta a la adaptación de estas técnicas para la medicina veterinaria. Whiting et al. (2013) desarrollaron un dispositivo para evaluar el reflejo pupilar (PLR) en perros Dachshund, mostrando que la amplitud de la constricción pupilar puede variar significativamente en respuesta a estímulos como la aplicación de una sutura conjuntival. Estos resultados sugieren que la pupilometría podría ser útil para cuantificar la nocicepción en animales, proporcionando datos complementarios a las evaluaciones clínicas tradicionales (Johnson, 2016).
Los estudios realizados en ratas adultas (Rabiller et al., 2021) y en perros sometidos a ovariohisterectomía han demostrado que el diámetro pupilar puede cambiar en respuesta a estímulos nocivos y tratamientos analgésicos. Por ejemplo, el aumento en los parámetros pupilares observado en perras con dolor agudo, en contraste con los animales tratados con analgésicos, refuerza la utilidad potencial de la pupilometría en la monitorización del dolor en medicina veterinaria (Pouzot-Nevoret et al., 2023).
De acuerdo a resultados de Casas-Alvarado et al. (2024), la pupilometría y las puntuaciones en la Escala Compuesta de Dolor de Glasgow (Glasgow Composite Measure Pain Scale-SF), demostraron que la monoterapia con cannabidiol proporciona un efecto analgésico similar al del meloxicam, ya sea solo o en combinación con cannabidiol, para el manejo del dolor agudo en perros. De igual manera, estos hallazgos sugieren que la pupilometría infrarroja podría ser una herramienta útil para el reconocimiento del dolor agudo en perros.
Evaluación del estrés y ansiedad
Además de su aplicación en la evaluación del dolor, la pupilometría puede ser utilizada para medir el estrés en los animales. Lopes Neto et al. (2018) encontraron que el diámetro pupilar aumentaba significativamente con la temperatura ambiental en corderos Boer, lo que sugiere una relación entre el estrés térmico y la dilatación pupilar. La relación positiva entre el diámetro pupilar y parámetros fisiológicos como la frecuencia respiratoria refuerza la idea de que la pupilometría puede ser un indicador útil de distrés.
En estudios con caballos y primates, se ha observado que la exposición a condiciones estresantes afecta el tamaño pupilar. Wild et al. (2023) encontraron que el área pupilar en caballos expuestos a terapia de masaje era significativamente menor en comparación con aquellos no expuestos, mientras que Lin et al. (2018) informaron una reducción en el tamaño pupilar en primates en cautiverio en comparación con los de estado silvestre. Estos hallazgos sugieren que la pupilometría podría ser una herramienta valiosa para la evaluación de distrés en animales.
El estudio de Machado et al. (2021) sobre lechones transportados a largas distancias demostró un aumento en el diámetro pupilar, así como en los niveles de cortisol y temperatura corporal, en respuesta al estrés del transporte. Las correlaciones positivas entre el área pupilar y estos parámetros fisiológicos (r= 0.92 para cortisol, r= 0.90 para temperatura corporal) apoyan la utilización de la pupilometría como método no invasivo para evaluar el estrés en animales.
Consideraciones finales
La pupilometría representa una herramienta valiosa para la evaluación del diámetro pupilar y la monitorización neurológica tanto en humanos como en animales. Aunque la técnica ha mostrado resultados prometedores en medicina humana, su aplicación en veterinaria aún está en desarrollo y requiere de más investigación para optimizar su uso (Mota-Rojas, 2014; Mota-Rojas y Ghezzi, 2020; Casas-Alvarado et al., 2024). La adaptación de la pupilometría a las especificidades de la práctica veterinaria podría ofrecer nuevas oportunidades para evaluar el dolor y el estado neurológico de los animales de manera más precisa y objetiva. Por lo tanto, es fundamental continuar explorando y perfeccionando esta técnica para aprovechar su potencial completo en el ámbito clínico y experimental veterinario (Mota-Rojas, 2017a,b).
Aunque los estudios actuales sugieren que la pupilometría tiene un potencial significativo para aplicaciones en medicina veterinaria, aún existen limitaciones y áreas que requieren investigación adicional (Mota-Rojas y Ghezzi, 2020). La variabilidad en las respuestas pupilares debido a factores como el color del iris y los estados emocionales aún no está completamente comprendida. Además, los puntos de corte específicos para interpretar los cambios en el diámetro pupilar en contextos veterinarios deben ser establecidos para garantizar la precisión y utilidad de la herramienta (Mota-Rojas y Orihuela, 2019a).
El uso de la medición pupilar ofrece una evaluación más objetiva del dolor y el estrés en comparación con los métodos tradicionales basados en la observación y escalas subjetivas. Esta técnica permite detectar cambios sutiles en la nocicepción que no siempre son evidentes en las escalas convencionales de dolor. Este hallazgo subraya su capacidad para proporcionar una evaluación precisa del dolor agudo. No obstante, es necesario realizar más estudios para validar estas aplicaciones y adaptar las técnicas a las necesidades específicas de cada especie. La integración de este método con otras herramientas diagnósticas podría mejorar la capacidad de los veterinarios para reconocer el dolor y otras emociones negativas como el miedo o la ansiedad, optimizando así los tratamientos y el bienestar animal en la práctica clínica diaria (Mota-Rojas y Orihuela, 2019a; Mota-Rojas y Ghezzi, 2020).
*Si desea obtener las referencias citadas en el texto, consulte a los autores.
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