Sc. MVZ. PATRICIA ROLDAN-SANTIAGO. Posgraduada en la Maestría en Ciencias, FMVZ- (UNAM). Profesora Programa de Bienestar Animal, Licenciatura en MVZ. Universidad del Valle de México. UVM-Coyoacán. Ciudad de México. Profesora del Módulo Preservación del Bienestar Animal, UAM. México.

DANIEL MOTA ROJAS.Editor en Jefe del Libro Bienestar Animal, una visión global en Iberoamérica. Editorial ELSEVIER-España. Profesor del Módulo Preservación del Bienestar Animal. Universidad Autónoma Metropolitana, (UAM), Ciudad de México.

AGUSTÍN ORIHUELA TRUJILLO. Posdoctorado en Etología en la Universidad de California, Davis en E.U. Co-autor del Libro Bienestar Animal. Editorial Elsevier, Barcelona-España. Es el Investigador Mexicano con más artículos científicos publicados en el ámbito de “Comportamiento y Bienestar Animal”. Profesor Investigador en la Universidad Autónoma del Estado de Morelos, México.

SC. MVZ. LUIS ALBERTO DE LA CRUZ-CRUZ Posgrado en Ciencias, FMVZ-(UNAM). Programa de Bienestar Animal.- Doctorando en Ciencias Biológicas y de la Salud, Universidad Autónoma Metropolitana (UAM). Ciudad de México. Profesor Licenciatura en MVZ. Universidad del Valle de México. UVM-Coyoacán. Ciudad de México.

Dra. ANA STRAPPINI ASTEGGIANO Posgrado en Ciencia Animal Universidad de Wageningen, Países Bajos (WU). Co-autora del Libro Bienestar Animal. Editorial Elsevier, Barcelona-España. Miembro del Centro Colaborador OIE Universidad Austral de Chile- Valdivia.

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Introducción

Las experiencias que perciben los animales durante su vida juegan un papel importante para el desarrollo normal del cerebro, el sistema inmunológico y los mecanismos de adaptación (Coe y Laudenslager, 2007). Adicionalmente, el sistema nervioso central (SNC) infiere en la memoria, percepción, toma de decisiones y comportamiento de diferentes animales (Voss et al.,2013). Así, todos los organismos modifican su conducta de manera evolutiva para adaptarse a las condiciones cambiantes e impredecibles del medio que los rodea. Los animales tienen una capacidad excepcional para amoldarse al entorno mediante modificaciones en su comportamiento, las cuales resultan de nuevos aprendizajes y experiencias pasadas (Morgado, 2005). Esta habilidad, llamada memoria sumado al proceso de adquirir nueva información, llamado aprendizaje, se han convertido en procesos vitales a lo largo de la evolución de las especies (Eichenbaum y Cohen, 2014). Si bien, la comunidad científica ha propuesto durante muchos años que el sistema nervisos central (SNC) de los mamíferos se convierte estructuralmente estable poco después del nacimiento y que sólo unas pocas modificaciones podían producirse durante la vida (Leuner y Gould, 2010), estudios más recientes sugieren que el cerebro de los mamíferos exhibe plasticidad persistente en todas las etapas de la vida (Knaepen et al.,2010; Voss et al.,2013). La plasticidad neuronal se puede producir mediante la neurogénesis, apoptosis celular, actividad sináptica dependiente, así como también por la reorganización de las redes neuronales (Igaz et al., 2002).

La complejidad de las relaciones existentes entre los procesos de percepción, predicción y valoración de los estímulos con propiedades motivacionales parece requerir la existencia de múltiples estructuras cerebrales (Schultz, 2000).Así, comprender los diferentes mecanismos cerebrales implicados en la organización de las funciones cognitivas de los animales es una tarea difícil, debido principalmente a la complejidad del cerebro en cuanto a las estructuras que lo componen y las interrelaciones que existen entre las mismas (Jung et al.,1994). Por lo anterior, el objetivo del presente artículo es analizar de una manera simple los diferentes estados neurobiológicos implicados en el comportamiento de los animales.

Control neural del comportamiento animal

Una cuestión relacionada con el tema de si los animales perciben cambios relacionados con el mundo exterior y modifican su conducta en función de ellos es, si los cambios internos derivados de sus acciones afectan el modo en que se comportan (Slater y Gil, 2000). Las respuestas de un organismo ante los estímulos que recibe de su ambiente e incluso de otros organismos son el resultado de su propio comportamiento (Figura 1). De este modo, los estímulos son recibidos y filtrados por los órganos sensoriales (visión, olfato, audición y tacto), e interpretados por el cerebro (centro integrador). No obstante, cada individuo tiene su propia percepción del ambiente y puede reaccionar de forma diferente, aunque haya percibido el mismo estímulo. Dicha respuesta va depender de los procesos adaptativos o de la capacidad de asociación que desarrolle el animal ante las experiencias positivas o negativas percibidas (Roldan-Santiago et al., 2016). Aunado a ello, el comportamiento de los animales es sin lugar a duda una manifestación de la fisiología cerebral, y ante ello, se sabe que diferentes substancias inducen conductas distintas (Orihuela et al., 2011).

Los animales son capaces de modificar su comportamiento como resultado de la experiencia, este fenómeno, conocido como aprendizaje, es uno de los procesos biológicos que promueven la supervivencia, ya que los seres vivos se enfrentan a efectos adversos en su ambiente que a menudo son minimizados por ajustes conductuales (Assad et al., 1998). El hecho de que los animales puedan responder a los mismos estímulos de distinta manera en función del momento en que los perciben se toma como indicio de que existen causas internas que controlan la conducta. En este sentido, el efecto de estos estímulos señal depende de cuál sea el estado interno del organismo, por ejemplo; la visión del alimento desencadena la respuesta de ingerirlo sólo si el animal tiene hambre, es decir, si su estado motivacional interno es receptivo a ese estímulo y favorece esa respuesta (Gómez y Colmenares,1994). Por otro lado, el cerebro tiene la capacidad de detectar y almacenar eventos positivos o negativos con consecuencias importantes a la percepción del individuo, como por ejemplo; dolor o placer (Broom, 2010), lo cual se denomina memoria. Los eventos positivos son resultado de la facilitación o sensibilización de las vías sinápticas, debido a que la estimulación de la terminal facilitadora libera serotonina (Luobon y Franco, 2010). La serotonina actúa sobre sus receptores a nivel de la membrana terminal sensitiva, induciendo la formación de monofasfato de adenosina cíclico (AMPc). Éste activa una proteína cinasa dependiente de AMPc (PKA) que fosforila una proteína que a su vez forma parte de los canales de potasio (K+), bloqueando su conducción. Lo anterior permite que mayor cantidad de iones de Ca2+ingresen en la terminal sináptica prolongando el potencial de acción (Cowell et a., 2006) y que, el evento perdure por algún tiempo.

El proceso por el cual la memoria a corto plazo se convierte en memoria a largo plazo se denomina consolidación. En la consolidación intervienen tres procesos: expresión génica, nueva síntesis de proteínas, y crecimiento de conexiones sinápticas (Voss et al., 2013). Se ha definido que ocurre una aplicación repetida de serotonina, que activa la subunidad catalítica de PKA, el cual recluta otra cinasa segunda mensajera, la proteincinasa activada por mitógeno (MAPK), una cinasa que frecuentemente se asocia al crecimiento celular. Ambas cinasas son translocadas al núcleo de la neurona sensitiva, donde la subunidad catalítica activa un interruptor genético, el CREB-1 (proteína ligadora del elemento de respuesta al AMPc). Este factor de transcripción, cuando es fosforilado, se une a un elemento promotor denominado CRE (elemento de respuesta al AMPc). Por medio de la MAPK, la subunidad catalítica de PKA actúa también de forma indirecta activando las acciones inhibidoras de CREB-2, un inhibidor de la transcripción que bloquearía la respuesta conductual ya expresada (Kandel, 2001). Adicionalmente, se han estudiado diversos sistemas de neurotransmisión en relación con el aprendizaje y la memoria, como los relacionados con: GABA, la acetilcolina y el glutamato (Matus, 2000). Se ha observado que la activación del sistema de neurotransmisión GABA interfiere directamente sobre las habilidades de aprendizaje mientras que, su supresión potencia éstas y otras funciones (McNamara, 2013). Así mismo, en el cerebro de los mamíferos, el efecto fisiológico más importante de la acetilcolina es una reducción de la permeabilidad a K+, de tal forma que las neuronas sensibles a la acetilcolina son más susceptibles a otras neuronas excitatorias. Todas las regiones de la corteza cerebral están inervadas por acetilcolina, por lo que no es de extrañar que la función cortical esté fuertemente influenciada por ella. Por lo tanto, varios grupos neuronales están relacionados esencialmente con fenómenos de activación cortical, el paso de sueño a vigilia y también con la memoria (Soto y Torres et al., 2015). En cuanto al aminoácido glutamato, se sabe que es el principal neurotransmisor excitador del SNC, y su interacción con receptores específicos en las membranas neuronales hacen que responda a múltiples funciones como el movimiento, la cognición y la memoria (Arreguín-González, 2013). Por lo anterior, se puede concluir que el sistema nervioso juega un importante papel en la respuesta neural del comportamiento, frente a los estímulos que el animal pueda percibir de su medio y adicional a los eventos que conserve en su memoria o los cuales comienza a asociar por primera vez. Más específicamente, los estados de la emoción visceral pueden vincularse con la cognición y el comportamiento de los animales a través del sistema límbico, el cual es un grupo interconectado de estructuras corticales y subcorticales (Leuner y Gould, 2010). Por ello, es importante entender las funciones principales que tiene el sistema límbico en los diferentes niveles cognitivos.

Figura 1. Representación de la conducta de amamantamiento que se considera una respuesta innata en los mamíferos, como parte de un comportamiento que logra la supervivencia de la especie. Es importante hacer énfasis que una respuesta es innata si el animal nace con ella (no la aprende) y siempre responde de la misma forma frente a determinados estímulos. Las respuestas innatas en el reino animal se dividen en reflejos simples mediados por SNC e instintos (comportamientos propios de la especie). Los reflejos simples o actos reflejos como los instintos, por ser conductas innatas, se caracterizan por ser fijas o invariables, heredadas y automáticas. Como ejemplos tenemos: el cortejo, la territorialidad, el establecimiento de jerarquías de dominancia, el reflejo de succión en mamíferos entre otras.

Sistema límbico y cognición

Este sistema consiste en varias estructuras interrelacionadas que incluyen; la circunvolución cingular (rodea el cuerpo calloso y se encuentra limitada superiormente por el surco calloso marginal), la cisura longitudinal (separa los dos hemisferios del cerebro), el septum (ubicado en la pared medial del cuerno anterior y cuerpo del ventrículo lateral), el cuerpo mamilar del hipotálamo (situado a cada lado y posterior al túber cinereum), el fórnix (la cara inferior del cuerpo calloso se ubica en contacto íntimo con el cuerpo del fórnix) (Kolb, 2006), el hipotálamo (ubicado debajo del surco del hipotálamo en la pared lateral del tercer ventrículo), la amígdala (ubicada por delante y por encima de la punta del asta inferior del ventrículo lateral) y el hipocampo (ubicado al interior del lóbulo temporal) (Snell, 2010; Saavedra-Torres et al., 2015).

El hipocampo deriva de la región medial del telencéfalo, forma parte del sistema límbico y tiene un papel importante en la adquisición del aprendizaje espacial y la consolidación de la memoria a largo y corto plazo (Aguado-Aguilar, 2001). Anatómicamente, está organizado en el cuerno de Amón (hipocampo propio) y el giro dentado (separados por la fisura hipocampal); el complejo subicular, formado por el presubiculum, el subiculum y el parasubiculum; y la corteza entorrinal. El cuerno de Amón está dividido en tres áreas: CA1, CA2 y CA3 (Olivares-Hernández et al., 2015). Cada una de estas fuentes de entrada portan información desde las cortezas de asociación y proporcionan al sistema límbico información altamente procesada acerca del ambiente (Sánchez-Navarro, 2004). También, existen tres fuentes principales de eferentes límbicos hacia la corteza. La circunvolución cingulada recibe entrada desde los cuerpos mamilares vía el tálamo anterior: además, la corteza prefrontal recibe la entrada límbica desde el hipotálamo y desde la amígdala (Smith y Kosslyn, 2008).

El hipotálamo, además de su papel en la regulación de la función autónoma y endocrina, también influye en la regulación de la conducta emocional (Figura 2). Además, el septum y también partes del hipotálamo producen placer cuando se les estimula eléctricamente. El hipotálamo después de procesar la información envía instrucciones al resto del cuerpo de dos maneras, la primera es a través del Sistema Nervioso Autónomo (vía médula espinal) y la segunda, de la Glándula Pituitaria (sistema endocrino) (Dennis, 2002).

Figura 2. Representación de las principales funciones que desempeñan las diversas estructuras del sistema límbico en los mamíferos.Todo ser viviente está en constante interacción con el ambiente externo. Son las presiones selectivas que conducen a la evolución de los seres y sus capacidades; no obstante, el sistema límbico trabaja constantemente para regular las respuestas ante los diversos estímulos que se perciben. El sistema límbico es un grupo interconectado de las estructuras corticales y subcorticales dedicado a vincular los estados de la emoción visceral con la cognición y el comportamiento.

Este proceso neurológico prepara al individuo al entorno y a la situación donde éste se encuentre, equilibrando los dos medios; interno y externo. Así, en situaciones de conflicto emocional, el sistema nervioso recibe información principalmente a través del Sistema Límbico y al procesar dicha información, de inmediato el organismo se activa para hacerle frente a estímulo que percibe. Adicionalmente, la amígdala está involucrada en el procesamiento emocional, de manera particular en el medio condicionado, y también está involucrada en el comportamiento social de los individuos (Kandel et al., 1997). Por lo anterior, se aprecia que los diferentes componentes anatómicos del sistema límbico están involucrados en la cognición de los animales. En relación a ello, debemos saber que la cognición, incluye la percepción, aprendizaje, memoria y modificaciones del comportamiento. Esta capacidad que todos los animales han desarrollado evolutivamente, permite la percepción de un estímulo (positivo o negativo) a través de sus sentido y el posterior procesamiento y asociación dependiendo del estímulo que enfrentan (Shettleworth, 2001).

Los animales pueden utilizar al menos dos tipos de estrategias cognitivas. Una de ellas da lugar a la memoria implícita, un tipo de memoria inconsciente y rígida, que difícilmente se expresa en situaciones diferentes a la original (Fuster et al., 1971). Es una memoria de hábitos que radica en las mismas regiones cerebrales que procesan la información sensorial y motora, principalmente la neocorteza y los ganglios basales. La otra estrategia cognitiva origina la memoria explícita o declarativa, una memoria consciente y flexible que puede expresarse en situaciones y contextos variados, diferentes a los del aprendizaje original. Es una memoria de carácter relacional, dependiente de la región del cerebro conocida como sistema hipocampal y basada en información almacenada en la corteza y otras regiones cerebrales (Burgdorf et al., 2006). Algunos investigadores, sin embargo, prefieren considerar al hipocampo como parte de un sistema mayor de memoria lobular temporal medial responsable de la memoria declarativa (Berridge et al., 2008).

El hipocampo es una región altamente plástica situado en el lóbulo temporal medial de sistema nervioso central (Leuner y Gould, 2010). El hipocampo es también una de las estructuras neurológicas más estudiadas, asociadas con la memoria espacial. Además, esta región es fundamental para la consolidación de la memoria declarativa (Leahey y Harris, 2001). Como ya se mencionó antes, dos áreas principales forman el hipocampo: la ammonis Cornus (CA1, CA2, CA3) y el giro dentado (DG) (Cuaresma, 2004). Cada área exhibe neuroplasticidad y células específicas que contribuyen por separado a los procesos de aprendizaje y memoria espacial (Voss et al., 2013). La memoria espacial incluye la capacidad de aprender a identificar ambientes determinados, localizar objetos, recordar lugares previamente explorados, y desplazarse dentro de diferentes entornos (Barbosa et al., 2008) (Figura 3). Muchas de las actividades realizadas por los animales y los seres humanos dependen de la memoria espacial. Saber donde habitan, donde están los recursos de agua y alimento, y cómo llegar a un lugar seguro, son ejemplos de un uso eficaz de la memoria espacial, esenciales para la supervivencia de los animales (McNamara, 2013).

blank Figura 3. Representación de la conducta de condicionamiento operante en la resolución de un laberinto, la cual se considera una respuesta aprendida. Una respuesta es aprendida si el animal la adquiere durante su vida mediante adiestramiento o por “razonamiento” (capacidad de relacionarlo con algo en específico). Los animales que pueden desarrollar estas conductas tienen que tener capacidad de aprendizaje, es decir, actuar usando la experiencia pasada. En este sentido, el aprendizaje puede definirse como una modificación del comportamiento frente a determinados estímulos basados en la experiencia del organismo. El animal aprende a asociar un cambio en su comportamiento con un resultado favorable o no, y en este proceso, la motivación debe ser considerada, debido a que facilita el aprendizaje.

Para que los diferentes estados cognitivos puedan desarrollarse en los animales, es indispensable la existencia de receptores encargados de detectar los diferentes estímulos que se perciben en el ambiente. Se han identificado siete tipos de receptores de serotonina 5-hidroxitriptamina 5-HT, denominados 5-HT 1–7. Entre ellos, de especial interés es el receptor 5-HT 1A, que está muy concentrado en el sistema del hipocampo (García-Osta et al., 2000). Los receptores 5-HT 1A se concentran principalmente en el sistema límbico, en particular en el hipocampo (giro dentado y CA1), septum lateral, y la amígdala, y en los núcleos dorsales y rafe medio, muchas de las regiones implicadas en el aprendizaje espacial y la memoria. En contraste, sólo bajas concentraciones están presentes en el cuerpo estriado, sustancia negra, y el cerebelo (Barnes y Sharp, 1999).Así mismo, las neuronas que sintetizan la serotonina 5-hidroxitriptamina (5-HT) se agrupan en varios núcleos a lo largo de la línea media del tronco cerebral, de los cuales, los más destacado son los núcleos del rafe. Los axones de estas neuronas inervan casi todas las regiones del SNC y por lo tanto afectan una gran variedad de comportamientos, tales como el sueño / vigilia, la ingesta de alimentos, el comportamiento sexual, el estado emocional, y los procesos cognitivos, en particular el aprendizaje y la memoria (Frazer y Hensler, 1994). En torno a ello, la memoria y el aprendizaje como procesos cognitivos en lo animales, regulan su comportamiento frente a los diferentes estímulos que percibe sensorialmente.

Aprendizaje, memoria y plasticidad conductual

El aprendizaje y la memoria son procesos cognitivos vitales para los organismos que forman parte del reino animal (Kandel et al., 2014). El aprendizaje es el proceso por el cual los organismos modifican su conducta para adaptarse a las condiciones cambiantes del medio que los rodea. Adicional a todos los procesos evolutivos que experimentan los animales, el aprendizaje constituye el modo principal de adaptación de los seres vivos ante los diferentes cambios en su ambiente en el cual habitan (Whitlock et al., 2006). La memoria es una función que permite que la información que se ha aprendido se almacene y esté disponible para su recuperación en un momento determinado (Bliss y Collingridge, 1993). Aunado a ello, la memoria se considera que tiene relación estructural y funcional con el sistema nervioso central (SNC) y que se caracteriza por adquisición, almacenamiento y reposición de la información y las experiencias previas aprendidas (Morgado, 2005). Los estudios experimentales resaltan, entre las estructuras cerebrales relacionadas con la memoria: hipocampo, tálamo, amígdala del lóbulo temporal, cuerpos mamilares y al cerebelo; y respecto a la bioquímica, se enfatiza la participación de diversos neurotransmisores, entre los que destacan principalmente la acetilcolina (Bear et al., 1998). En los mamíferos se han descrito diferentes tipos de memoria y cada uno de estos tipos involucra la participación de áreas cerebrales y neurotransmisores específicos (Levy y Goldman-Rakic, 1999). Al respecto, Cassilhas et al. (2016), mencionan que existen distintos tipos de memoria, las cuales pueden clasificarse dependiendo de la capacidad y tiempo de retención de cualquier evento (memoria a corto y largo plazo), o por la naturaleza de la propia memoria (memoria de trabajo, memoria implícita y memoria explícita) (Roediger et al., 2013). La memoria de trabajo también llamada cognición ejecutiva, consiste en la representación consciente y manipulación temporal de la información necesaria para realizar operaciones cognitivas complejas, como el aprendizaje, la comprensión del lenguaje o el razonamiento (Griffin, 2015) (Figura 4).

Por otra parte, la memoria implícita, procedimental o no declarativaes la memoria de los comportamientos que desarrollan los animales rutinariamente. Se le considera automática, e inconsciente, su adquisición es gradual y se perfecciona con la práctica (Olivares-Hernádez et al., 2015). Este tipo de memoria deriva de tipos de aprendizaje, como son la habituación, la sensibilización, el aprendizaje perceptivo y motor o el condicionamiento clásico (Ashby et al., 2010). Adicionalmente, la memoria implícita consiste en habilidades que no requieren de la participación del hipocampo, pero sí de otras estructuras como el neoestriado en el caso de los hábitos y destrezas motoras, el cerebelo en el condicionamiento de la musculatura esquelética, la amígdala en el condicionamiento emocional y la neocorteza posterior en el caso de facilitación perceptiva (Thompson y Krupa, 1994). Por el contrario, la memoria explícita, que también es conocida como memoria declarativa, relacional o cognitivaes el almacenamiento cerebral de acontecimientos (memoria semántica) y eventos que experimente a través del tiempo (memoria episódica) (Eichenbaum, 1997). Este tipo de memoria es la memoria espacial que consiste en múltiples mecanismos especializados en codificar, almacenar y recuperar información acerca de rutas, configuraciones y localizaciones espaciales (Eichenbaum, 2011; Buzsáki y Moser, 2013).

blankFigura 4. Respuestas neurobiológicas del comportamiento animal: cognición, aprendizaje y memoria. En ésta figura se aprecian los diferentes mecanismos neurales que intervienen en el comportamiento de los animales. Cuando el individuo percibe un estímulo a través de sus sentidos, inmediatamente se genera una respuesta que se encuentra mediada por diversos mecanismos regidos por el centro integrador (cerebro). Algunos de esos estímulos generan respuestas especificas en los animales, las respuestas de comportamiento ante el estímulo pueden permanecer almacenadas o bien ser eliminadas. Esto se debe a la inhibición de las vías sinápticas, un proceso llamado habituación. Por lo anterior, el mecanismo de la habituación de la terminal sensitiva es consecuencia del cierre progresivo de los canales de calcio de la terminal pre-sináptica originando que disminuya la respuesta ante el estímulo. El conocimiento almacenado como memoria explícita se adquiere primero a través del procesamiento en las áreas de asociación prefrontal, límbica, y parietooccipitotemporal de la corteza que, sintetizan la información visual, auditiva y somática. Desde allí la información se transporta a las cortezas parahipocámpicas y perirrinal, luego a la corteza entorrinal, la circunvolución dentada, el hipocampo, el subículo y finalmente hacia la corteza entorrinal. Desde aquí la información es devuelta hacia las cortezas del parahipocampo y perirrinal, y finalmente de nuevo a las áreas de asociación de la neocorteza (Buffalo et al., 2006).

El hipocampo parece ser la estructura cerebral que está críticamente relacionado en este tipo de memoria declarativa (Quiroga, 2012). Al respecto, Cassilhas et al.(2016), mencionan que existen distintos tipos de memoria, las cuales pueden clasificarse dependiendo de la capacidad y tiempo de retención de cualquier evento (memoria a corto y largo plazo) o por la naturaleza de la propia memoria (memoria de trabajo y memoria declarativa o no declarativa). Aunque es muy probable que las diversas funciones de la memoria sean resultado de la actividad de numerosos sistemas cerebrales, distintos tipos de pruebas señalan a la corteza prefrontal como parte fundamental de esos sistemas (Brown y Aggleton, 2001). Por una parte, el estudio de modelos animales de la memoria indica qué células del córtex prefrontal manifiestan una actividad específica en aquellos eventos en los cuales el animal debe recordar durante unos segundos un estímulo recientemente presentado pero actualmente no presente, para a continuación responder correctamente al mismo estímulo de la misma forma que lo hizo inicialmente (Morgado, 2005).

El ambiente es un entorno cambiante, por lo que animales que viven en ambientes que cambian continuamente necesitan tener plasticidad conductual. La plasticidad es una propiedad de los sistemas biológicos que les permite adaptarse a los cambios del medio para sobrevivir, la cual depende de los cambios fisiológicos que ocurran al interior (Griffin, 2015). Las neuronas procesan y retienen información a través de la formación de conexiones sinápticas que son modificadas por la intensidad y frecuencia de su actividad. El equilibrio entre la excitación y transmisiones sinápticas inhibitorias es esencial para la remodelación continua de redes neuronales, las cuales se requieren para la plasticidad sináptica y son muy importantes para los procesos cognitivos, tales como el aprendizaje y la memoria (Barbosa et al., 2008). Por lo anterior, la memoria y el aprendizaje son dos procesos cerebrales estrechamente relacionados que originan cambios adaptativos en el comportamiento de los animales (Lefft et al., 2004). Cuanto más cambiante es el entorno más plástica debe ser la conducta, por lo que los organismos que viven en medios diferentes presentan también grados diferentes de plasticidad conductual. Esta plasticidad es reflejo a su vez lo que caracteriza a las
neuronas y al sistema nervioso de los organismos. Cuanta más plasticidad tiene su sistema nervioso más posibilidades de aprendizaje tiene un animal. Por tanto, el aprendizaje puede considerarse como un cambio en el sistema nervioso que resulta de la experiencia y que origina cambios duraderos en la conducta de los organismos (Morgado et al., 2005).

En su totalidad los sistemas de aprendizaje y memoria de manera evolutiva modificarían el comportamiento de los animales a través de mecanismos adaptativos o bien de manera no evolutiva generarían una respuesta no asociativa conocida como habituación.

Habituación y sensibilización

Las respuestas hormonales, fisiológicas y conductuales que desarrollan los animales ante un estímulo estresante y el cual se presenta de manera repetida disminuyen con el tiempo. Este proceso se utiliza para definir la habituación. Sin embargo, el término habituación por lo general implica la familiarización que tiene el animal con un estímulo o conjunto de estímulos repetidos de su medio ambiente (Mench, 1998). Por lo tanto, la habituación es considerada como una de las formas más simples de aprendizaje, la cual consiste en aprender a ignorar un estímulo repetido. En la habituación un organismo reduce o suprime la respuesta a un estímulo persistente, no por fatiga muscular, sino debido a un aprendizaje. El fenómeno de habituación, se relaciona con una disminución en la liberación de los neurotransmisores en las neuronas presinápticas debido a una menor concentración y permeabilidad de iones, particularmente de calcio (Van Praag et al., 1999). Las concentraciones celulares de calcio normalmente disminuyen por un bloqueo de los canales que regulan su entrada a la célula. La inactivación de los canales de calcio puede ser a corto plazo o prolongarse si el mismo estímulo se repite, traduciéndose en la generación de un reforzamiento negativo. Aunado a ello, las respuestas de comportamiento que se someten a la habituación puede incluir cualquier proceso en el que se involucre el sistema nervioso, incluyendo reflejos simples, respuestas mediatas, contracción muscular o incluso la actividad de las neuronas motoras, que muchas veces son el resultado del estrés que generan los estímulos que el animal percibe. En este sentido, la glucosa y el lactato pueden considerase indicadores indirectos de estrés predominantemente emocional, confiables siempre y cuando sean medidos inmediatamente después de haber sido expuestos a los diferentes estímulos, ya que la glucemia está mediada por la acción de las catecolaminas y/o glucocorticoides (Liu et al., 2004; Roldan-Santiago et al., 2013). La reducción progresiva de estos metabolitos a causa de la exposición repetida al mismo estímulo estresante, en un principio se le conocía como adaptación, hoy se sabe que el término de habituación es más adecuado para definir este evento fisiológico (Rabasa et al., 2015). Así, la habituación se rige por la corteza prefrontal medial (CPFm) a nivel cerebral, si un individuo está habituado a un factor estresante, la CPFm inhibe la señalización hacia la amígdala y a su vez evita la secreción noradrenérgica del Locus coeruleusevitando el estado de hipervigilancia, inhibiendo o atenuando la secreción hormonal antes descrita (Peters y McEwen, 2015).

Por otro lado, la sensibilizaciónes un proceso fisiológico resultado de la ocurrencia prolongada de respuestas aumentadas en la neurona postsináptica después de un estímulo. Los estímulos dolorosos son particularmente efectivos para este fin. La sensibilización puede ocurrir como respuesta transitoria a una estimulación o puede reforzarse mediante la utilización de un estímulo nocivo o doloroso. Este tipo de estímulos inducen descargas muy importantes de neuronas que liberan serotonina y que finalizan en neuronas presinápticas que inducen memoria de corto y largo plazo, dependiendo de la magnitud y frecuencia del estímulo (Levi-Montalcini, 1979; Corley et al., 2012). Los estímulos de baja frecuencia y magnitud, inducen cambios iónicos y la activación de sistemas de segundos mensajeros como el AMPc y son capaces de generar aprendizajes y memorias a corto plazo, en cambio, estímulos de más frecuencia y magnitud inducen síntesis de proteínas, aumento y crecimiento de las neuronas pre y postsinápticas y longitud de sus fibras y circuitos. Estos eventos se pueden aumentar mediante la inducción de potenciales rápidos y persistentes, o mediante una estimulación breve y repetida con rapidez. Este tipo de potenciación dura varios días y es consecuencia del aumento del calcio y de la liberación de transmisores. Aparentemente este fenómeno ocurre con mayor frecuencia en el hipocampo donde radican los procesos de memoria y aprendizaje (Rebolledo, 2014; Cunningham et al., 2014). Por ello, la respuesta neurobiológica ante los diferentes estímulos que perciben los animales en el ambiente en que se desarrollan, variarán en cada individuo y su comportamiento va depender por completo de la exposición al estímulo (novedoso o repetido). Con el fin de evitar estrés debido a la permanencia duradera de los estímulos, es importante reforzar el aprendizaje o implementar sistemas motivacionales, que fomente el bienestar en los animales.

Motivación, refuerzo y necesidad biológica

La motivación y el refuerzo son dos procesos de gran importancia biológica, ya que fomentan el bienestar y procuran la supervivencia de los individuos (Olsson y Keeling, 2002). La motivación se ha definido como un proceso que se encuentra regulado por el cerebro, el cual controla los comportamientos y cambios fisiológicos que ocurren, así como el momento en el que se desarrollan o bien el por qué se realiza dicho comportamiento (Robert et al., 1997). La motivación puede variar de acuerdo al tiempo y las circunstancias. La motivaciónpara socializar, comer, explorar o acicalarse, podrá variar de acuerdo a las necesidades biológicas de los animales y la importancia que para ese individuo en particular tiene determinada conducta en ese momento (Broom, 1986). En algunos casos, la conducta motivada forma parte de los procesos de homeostasis que se producen mediante sistemas de retroalimentación negativa para corregir desequilibrios internos (Nadel y Land, 2000). En otros casos, la conducta motivada no está controlada por la satisfacción de necesidades específicas, sino que se encuentra dirigida hacia estímulos externos que poseen propiedades intrínsecas incentivas (Hyman et al, 2006) (Figura 5).

En el momento en que por cambios en el ambiente los animales no pueden expresar comportamientos con demanda inelástica se producirá una reducción en el nivel de bienestar animal, que se relaciona con cambios fisiológicos y de comportamiento, como el aumento en la agresividad, estereotipias, conductas redirigidas e inactividad, entre otras (Galindo, 2004). Un refuerzose convierte en un objetivo implícito o explícito que puede incrementar (refuerzo positivo) o disminuir (refuerzo negativo) la frecuencia de la conducta y, por lo tanto, promover respuestas de acercamiento o de evitación (Ikemoto y Panksepp, 1999). Actualmente, se han identificado cuatro sistemas que podrían considerarse como sustratos independientes del refuerzo: el sistema del haz prosencefálico medial, un circuito originado en el córtex prefrontal, el sistema locomotor mesolímbico-palidoestriatal-mesencefálico, y un circuito del cerebro posterior relacionado con la conducta refleja oral gustativa. La existencia de sustratos independientes refleja el hecho de que distintas clases de situaciones reforzantes pueden afectar la conducta a través de la acción de procesos neurales claramente cambiantes, a pesar de la existencia de múltiples interacciones funcionales (Redolar-Ripoll, 2008). Así, cuando se detectan señales de recompensa, o señales de ausencia de castigo, elsistema de activación conductual produce activación cortical e impulsa al animal a llevar a cabouna conducta (Davidson, 1999). Al igual que el sistema de inhibición conductual, el sistema de aproximación o de activación conductual produce un importante incremento en la activación generalizada o inespecífica en el organismo.

blankFigura 5. Mecanismos implicados en el sistema motivacional que infieren en el aprendizaje y comportamiento de los animales con la finalidad de cubrir sus necesidades biológicas básicas.El concepto de motivación está estrictamente relacionado con el concepto de aprendizaje, en el cual es el animal mismo quien pone en marcha estrategias para lograr su mismo aprendizaje (aprender a aprender o auto motivación). Este proceso no se basa en el aprendizaje estímulo-respuesta, sino por estímulo-proceso interno-respuesta. La ventaja del aprendizaje cognitivo es que se refuerza a sí mismo y puede llegar a no necesitar refuerzos externos: el refuerzo será simplemente conseguir algo deseado. Por lo tanto, la conducta depende de la intensidad de la motivación, pero también podemos aumentarla utilizando un incentivo (positivo o negativo) (Baker et al., 2004).

Las estructuras neuroanatómicas que posibilitan el funcionamiento de este sistema motivacional, participando en la activación del organismo, son las siguientes: a) estructuras corticales; b) núcleos talámicos; c) ganglios basales; y d) proyecciones dopaminérgicas procedentes del mesencéfalo (Davidson, 1992).En referencia a las estructuras cerebrales implicadas en la detección y la percepción de los refuerzos y de los estímulos que predicen los refuerzos, parece ser que las neuronas dopaminérgicas mesencefálicas informan de la ocurrencia de un refuerzo en función de su predicción y emiten una señal global a las neuronas del estriado y del córtex prefrontal (Schultz, 2000). Según algunos autores, esta respuesta podría ser el resultado de la actividad generaliza de procesamiento de la información reforzante en los ganglios basales (Shidara et al., 1998). La información referente a la magnitud y la cualidad de un estímulo, basada en sus propiedades reforzantes, converge en la amígdala con la información sensorial que esta estructura recibe de otras áreas del cerebro (Leon y Shadlen, 1999). El sistema neural que incluye a la amígdala podría mediar la formación de conductas basadas en la asociación de estímulos neutros con eventos biológicamente significativos. A nivel cortical, mientras el córtex orbitofrontal parece estar más implicado en la detección, percepción y expectación del refuerzo, el área dorsolateral podría usar la información relativa al refuerzo para preparar, planificar, secuenciar y ejecutar las conductas dirigidas hacia la consecución de refuerzos determinados (Watanabe, 1996). En relación a ello, diversos estudios experimentales, han mostrado el papel tan importante que desempeña la dopamina en relación con el refuerzo, la motivación y los procesos de aprendizaje y memoria. La liberación de dopamina en el núcleo accumbensse relaciona con el efecto reforzante de diferentes estímulos que perciben los animales. No obstante, desde un punto de vista evolutivo, la motivación por adquirir los refuerzos que hemos experimentado en un pasado, o estímulos que los señalizan y conducen a ellos, adquiere una importancia biológica que fomenta la supervivencia del organismo y la propia perpetuación de la especie (Redolar-Ripoll, 2012). Aunado a ello, la motivación en la conducta animal está estrechamente relacionado con la necesidad biológica. Una necesidades un estado de desequilibrio orgánico que causa una tensión, que es base de una motivación, la cual tiende a desencadenar un comportamiento destinado a restaurar el equilibrio o estabilidad anterior (Crowell-Davis, 2008). Por ello, la motivación y la necesidad se relacionan. Sin embargo, las necesidades que tienen los animales en un momento determinado no son exclusivamente a nivel biológico, pueden deberse incluso a la necesidad adquirida frente a los cambios en su ambiente, por ello el refuerzo se convierte en el punto fundamental que requiere el animal para lograr el equilibrio con su ambiente.

Conclusiones

El análisis de los diferentes estados neurobiológicos implicados en el comportamiento nos permite identificar las respuestas que los animales desarrollan frente a los estímulos que perciben de su medio. A través de los cambios neurales los animales responde de manera innata o aprendida. Los comportamientos aprendidos se deben principalmente a la capacidad que el animal tiene para memorizar, relacionar o aprender, que es totalmente independiente y que incluso difiere entre individuos de una misma especie. Por el contrario, en los comportamientos innatos, todos los individuos de una misma especie exhiben las mismas conductas, ellas constituyen una herencia de la especie, y los patrones de conducta son fijos. El sistema límbico es el principal implicado en la mayoría de los procesos cognitivos de los animales. Las respuestas del comportamiento son reguladas por el sistema nervioso central y dirigidas a los diferentes órganos del cuerpo, lo que implica que los cambios fisiológicos que desarrollan los animales inducen cambios en su comportamiento. Cuanto más plasticidad tenga el sistema nervioso de un animal más posibilidades de aprendizaje tendrá ese individuo. Todos los procesos cognitivos que presentan los animales son de gran importancia biológica, ya que al conocerlos se procura la supervivencia de los individuos y se puede promover su bienestar.

Referencias

  1. Aguado-Aguilar, L. 2001. Aprendizaje y memoria. Revista de Neurología 32: 373-381.
  2. Aguilar-Rebolledo, F. 2002. Plasticidad cerebral. Revista de Medicina IMSS 41: 55-64.
  3. Arreguín-González, I. 2013. Sinapsis y memoria procedimental. Archivos de Neurociencias 18: 148-153.
  4. Asaad, W. F., G. Rainer, and E. K. Miller. 1998. Neural activity in the primate prefrontal cortex during associative learning. Neuron 21: 1399-1407.
  5. Ashby, F. G., B. O. Turner, and J. C. Horvitz. 2010. Cortical and basal ganglia contributions to habit learning and automaticity. Trends in Cognitive Sciences 14: 208-215.
  6. Baker, T. B., M. E. Piper, D. E. McCarthy, M. R. Majeskie, and M. C. Fiore. 2004. Addiction motivation reformulated: An affective processing model of negative reinforcement. Psychological Review 111: 33-51.
  7. Barbosa, A. C. et al. 2008. MEF2C, a transcription factor that facilitates learning and memory by negative regulation of synapse numbers and function. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 105: 9391-9396.
  8. Barnes, N. M., and T. Sharp. 1999. A review of central 5-HT receptors and their function. Neuropharmacology 38: 1083-1152.
  9. Bear, M. F., B. W. Connors, and M. A. Paradiso. 1998. Neuroscience exploring the brain. Masson-Williams & Wilkins.
  10. Berridge, K. C., and M. L. Kringelbach. 2008. Affective neuroscience of pleasure: reward in humans and animals. Psychopharmacology 199: 457-480.
  11. Bliss, T. V. P., and G. L. Collingridge. 1993. A synaptic model of memory – long-term potentiation in the hippocampus. Nature 361: 31-39.
  12. Broom, D. M. 1986. Indicators of poor welfare. British Veterinary Journal 142: 524-526.
  13. Broom, D. M. 2010. Cognitive ability and awareness in domestic animals and decisions about obligations to animals. Applied Animal Behaviour Sciene 126: 1-11.
  14. Brown, M. W., and J. P. Aggleton. 2001. Recognition memory: What are the roles of the perirhinal cortex and hippocampus? Nature Reviews Neuroscience 2: 51-61.
  15. Buffalo, E. A., P. S. F. Bellgowan, and A. Martin. 2006. Distinct roles for medial temporal lobe structures in memory for objects and their locations. Learning & Memory 13: 638-643.
  16. Burgdorf, J., and J. Panksepp. 2006. The neurobiology of positive emotions. Neuroscience and Biobehavioral Reviews 30: 173-187.
  17. Buzsaki, G., and E. I. Moser. 2013. Memory, navigation and theta rhythm in the hippocampal-entorhinal system. Nature Neuroscience 16: 130-138.
  18. Cassilhas, R. C., S. Tufik, and M. T. de Mello. 2016. Physical exercise, neuroplasticity, spatial learning and memory. Cellular and Molecular Life Sciences 73: 975-983.
  19. Coe, C. L., and M. L. Laudenslager. 2007. Psychosocial influences on immunity, including effects on immune maturation and senescence. Brain Behavior and Immunity 21: 1000-1008.
  20. Corley, M. J., M. J. Caruso, and L. K. Takahashi. 2012. Stress-induced enhancement of fear conditioning and sensitization facilitates extinction-resistant and habituation-resistant fear behaviors in a novel animal model of posttraumatic stress disorder. Physiology & Behavior 105: 408-416.
  21. Cowell, R. A., T. J. Bussey, and L. M. Saksida. 2006. Why does brain damage impair memory? A Connectionist model of object recognition memory in perirhinal cortex. Journal of Neuroscience 26: 12186-12197.
  22. Crowell-Davis, S. L. 2008. Desensitization and Counterconditioning: The Details of Success. Compendium-Continuing Education for Veterinarians 30: 589-594.
  23. Cunningham, K. A. et al. 2014. Loss of a Neural AMP-Activated Kinase Mimics the Effects of Elevated Serotonin on Fat, Movement, and Hormonal Secretions. Plos Genetics 10.
  24. Davidson, R. J. 1992. Anterior cerebral asymmetry and the nature of emotion. Brain and Cognition 20: 125-151.
  25. Davidson, R. J., and W. Irwin. 1999. The functional neuroanatomy of emotion and affective style. Trends in Cognitive Sciences 3: 11-21.
  26. Eichenbaum, H. 202. The Cognitive Neuroscience of Memory. Oxford University Press, USA.
  27. Eichenbaum, H. 1997. Memory: Old questions, new perspectives. Current Biology 7: R53-R55.
  28. Eichenbaum, H. 2011. The cognitive neuroscience of memory: an introduction. Oxford University Press.
  29. Eichenbaum, H., and N. J. Cohen. 2014. Can We Reconcile the Declarative Memory and Spatial Navigation Views on Hippocampal Function? Neuron 83: 764-770.
  30. Flores, S. M. E., and T. J. A. Segura. 2005. Estructura y Función de los receptores acetilcolina de tipo muscarínico y nicotínico. Revista Mexicana de Neurociencias 6: 315-326.
  31. Frazer, A., and J. G. Hensler. 2000. Serotonin. In: G. J. Siegel, B. W. Agranoff, W. R. Albers, S. K. Fisher and M. D. Uhler (eds.) Basic Neurochemistry. Molecular, Cellular and Medical aspects. p 264-291. Lippincott Williams and Wilikings.
  32. Fuster, J. M., and G. E. Alexander. 1971. Neuron activity related to short-term memmory. Science 13: 652-654.
  33. Galindo, F., and D. M. Broom. 2004. Introducción a la Etología Aplicada. In: F. Galindo and A. Orihuela (eds.) Etología aplicada. p 17-28. UNAM press, México.
  34. Garcia-Osta, A., D. Frechilla, and J. Del Rio. 2000. Effect of p-chloroamphetamine on 5-HT1A and 5-HT7 serotonin receptor expression in rat brain. Journal of Neurochemistry 74: 1790-1797.
  35. Gómez, J. C., and F. Colmenares. 1994. La causación del comportamiento: modelos clásicos y causas externas. In: J. Carranza (ed.) Etología: Introducción a la Ciencias del Comportamiento. p 41-62. Cáceres, España.
  36. Griffin, A. L. 2015. Role of the thalamic nucleus reuniens in mediating interactions between the hippocampus and medial prefrontal cortex during spatial working memory. Frontiers in Systems Neuroscience 9.
  37. Hyman, S. E., R. C. Malenka, and E. J. Nestler. 2006. Neural mechanisms of addiction: The role of reward-related learning and memory Annual Review of Neuroscience. Annual Review of Neuroscience No. 29. p 565-598.
  38. Igaz, L. M., M. R. M. Vianna, J. H. Medina, and I. Izquierdo. 2002. Two time periods of hippocampal mRNA synthesis are required for memory consolidation of fear-motivated learning. Journal of Neuroscience 22: 6781-6789.
  39. Ikemoto, S., and J. Panksepp. 1999. The role of nucleus accumbens dopamine in motivated behavior: a unifying interpretation with special reference to reward-seeking. Brain Research Reviews 31: 6-41.
  40. Johnston, M. V. 2004. Clinical disorders of brain plasticity. Brain & Development 26: 73-80.
  41. Jung, M. W., S. I. Wiener, and B. L. McNaughton. 1994. Comparison of spatial firing characteristics of units in dorsal and ventral hippocampus of the rat. Journal of Neuroscience 14: 7347-7356.
  42. Kandel, E. R., Y. Dudai, and M. R. Mayford. 2014. The Molecular and Systems Biology of Memory. Cell 157: 163-186.
  43. Kandel, E. R., J. H. Schwartz, and T. M. Jessell. 1997. Neurociencia y conducta. Pearson Alhambra, España.
  44. Kandell, S. J. 2001. Neurociencia. McGraw-Hill.
  45. Knaepen, K., M. Goekint, E. M. Heyman, and R. Meeusen. 2010. Neuroplasticity – Exercise-Induced Response of Peripheral Brain-Derived Neurotrophic Factor A Systematic Review of Experimental Studies in Human Subjects. Sports Medicine 40: 765-801.
  46. Kolb, B., and I. Q. Whishaw. 2006. Neuropsicología Humana. Medica Panamericana, Argentina.
  47. Leahey, T. H., and R. J. Harris. 2001. Learning and cognition. In: T. H. Leahey and R. J. Harris (eds.) Neurophysiology of Learning and Cognition. p 353-377. Pearson New Jersey.
  48. Leff, P. et al. 2004. Understanding the neurobiological mechanisms of learning and memory: cellular, molecular and gene regulation implicated in synaptic plasticity and long-term potentiation. Part IV. Salud Mental 27: 63-87.
  49. Lent, R. A. 2010. Cem Bilhões De Neurônios? Conceitos Fundamentais De Neurociência 2ª Edição ed. Atheneu.
  50. Leon, M. I., and M. N. Shadlen. 1999. Effect of expected reward magnitude on the response of neurons in the dorsolateral prefrontal cortex of the macaque. Neuron 24: 415-425.
  51. Leuner, B., and E. Gould. 2010. Structural Plasticity and Hippocampal Function Annual Review of Psychology. Annual Review of Psychology No. 61. p 111-140.
  52. Levimontalcini, R. 1987. The nerve growth-factor 35 years later. Science 237: 1154-1162.
  53. Levy, R., and P. S. Goldman-Rakic. 1999. Association of storage and processing functions in the dorsolateral prefrontal cortex of the nonhuman primate. Journal of Neuroscience 19: 5149-5158.
  54. Liu, J.-G. et al. 2004. The intravenous glucose tolerance test in water buffalo. Research in Veterinary Science 77: 23-27.
  55. Loubon, O. C. 2010. Neurofisiología del aprendizaje y la memoria. Plasticidad Neuronal. Archivos de Medicina 6: 1-7.
  56. Matus, A. 2000. Actin-based plasticity in dendritic spines. Science 290: 754-758.
  57. McNamara, T. P. 2013. Spatial memory: properties and organization. In: D. Waller and L. Nadel (eds.) Handbook of Spatial Cognition. American Psychology Association, Washington, DC.
  58. Mench, J. A. 1998. Thirty years after Brambell: whither animal welfare science? Journal of Animal Welfare Science 1: 91-102.
  59. Milner, B., L. R. Squire, and E. R. Kandel. 1998. Cognitive neuroscience and the study of memory.Neuron 20: 445-468.
  60. Morgado, I. Psicobiología del aprendizaje y la memoria: fundamentos y avances recientes. Revista de Neurología 40: 0289-0297.
  61. Nadel, L., and C. Land. 2000. Memory traces revisited. Nature Reviews Neuroscience 1: 209-212.
  62. Olivares-Hernández, J. D., E. Juárez-Aguilar, and F. García-García. 2015. El hipocampo: neurogénesis y aprendizaje. Revista Médica de la Universidad Veracruzana 1: 20-28.
  63. Olsson, I. A. S., and L. J. Keeling. 2002. The push-door for measuring motivation in hens: Laying hens are motivated to perch at night. Animal Welfare 11: 11-19.
  64. Orihuela, A., V. Aguirre-Flores, R. Vázquez-Rosales, M. A. Betancourt-Alonso, and F. I. Flores-Pérez. 2011. Bases biológicas del comportamiento del animal enfermo. Universidad y Ciencia 27: 113-119.
  65. Peters, A., and B. S. McEwen. 2015. Stress habituation, body shape and cardiovascular mortality. Neuroscience and Biobehavioral Reviews 56: 139-150.
  66. Quiroga, R. Q. 2012. Concept cells: the building blocks of declarative memory functions. Nature Reviews Neuroscience 13: 587-597.
  67. Rabasa, C. et al. 2015. Adaptation of the hypothalamus-pituitary-adrenal axis to daily repeated stress does not follow the rules of habituation: A new perspective. Neuroscience and Biobehavioral Reviews 56: 35-49.
  68. Rains, D. G. 2003. Principios de neurofisiología humana. McGraw-Hill, México.
  69. Redolar-Ripoll, D. 2012. Consolidación de la Memoria y Sustrato Nervioso del Refuerzo. Revista Argentina de Ciencias del Comportamiento 4: 51-74.
  70. Robert, S., J. Rushen, and C. Farmer. 1997. Both energy content and bulk of food affect stereotypic behaviour, heart rate and feeding motivation of female pigs. Applied Animal Behaviour Sciene 54: 161-171.
  71. Roediger, H. L., and K. B. McDermott. 2013. Two types of event memory. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 110: 20856-20857.
  72. Roldan-Santiago, P. et al. 2013. Animal welfare of barrows with different antemortem lairage times without food. Veterinarni Medicina 58: 305-311.
  73. Salter, P. J. B. 2003. El comportamiento animal. Akal.