Daniel Mota-Rojas
Fabio Napolitano†
Adriana Domínguez
Ada Braghieri
Adolfo Álvarez Macías
Aldo Bertoni
Giuseppe De Rosa
Emilio Sabia
Maykel Andrés Galloso Hernández
INTRODUCIÓN
El calentamiento global (GW) se refiere al aumento de la temperatura global desde 1880, y disminuir su consumo de alimento, así como el índice de conversión alimenticia, fertilidad, tasa de concepción, y bajos rendimientos de leche (Wolfenson et al., 2000; Rawat et al., 2014). Por ejemplo, pérdidas de alrededor del 63.9% ($1.5 billones de dólares al año y hasta $2.26 billones) en la industria láctea de los Estados Unidos se han asociado con el estrés por calor, mientras que pérdidas financieras del 60% (hasta de 39.94 billones de dólares al año) se han asociado con el estrés por calor en climas tropicales (Shraddha y Nain, 2014; Thornton et al., 2022; Cartwright et al., 2023).
En países como la India, el estrés por calor ha causado una reducción de 0.73 millones de litros de leche (Habimana et al., 2023), mientras que en el Reino Unido, las pérdidas de producción de leche alcanzan hasta el 2.4% (Marumo et al., 2022). De manera similar, se reportaron pérdidas del 15.7% (370 millones al año) en la industria de la carne vacuna (Cartwright et al., 2023). Los búfalos de agua (Bubalus bubalis) son una especie tolerante al calor y bien adaptada a climas húmedos y tropicales de hasta 46°C (Marai y Haeeb, 2010; El Debaky et al., 2019; Mota-Rojas et al., 2020a,b Mota-Rojas et al., 2021 a,b). Sin embargo, países como India, Pakistán y China -donde prevalece la cría de búfalos- han reportado aumentos de aproximadamente 0.7°C, 1.6°C, y 1.7°C, respectivamente, en los últimos 32 años (Data, 2023; Imran, 2023; Sinha, 2023).
Según diferentes autores, la zona termoneutral de los búfalos de agua se considera entre 13.0°C a 24°C, con una humedad relativa entre 55-60% (Marai y Haeeb, 2010; Vilela et al., 2022; Napolitano et al., 2023). Cuando la temperatura corporal de los búfalos excede sus valores normales -que oscilan entre 37.5°C a 39°C-, se desencadena una cascada de respuestas fisiológicas y conductuales para restaurar la termoneutralidad y prevenir las consecuencias del estrés por calor, incluyendo resultados productivos y de salud (Pereira et al., 2020; Zhang et al., 2020). A diferencia del ganado Bos taurus o Bos indicus, los búfalos tienen características morfológicas que pueden representar una ventaja/desventaja para determinados climas (Napolitano et al., 2019; Bertoni et al., 2019a,b; Napolitano et al., 2020a,b; Bertoni et al., 2021; Bertoni et al., 2022a,b).
Por ejemplo, las altas concentraciones de melanina en su piel protegen a los búfalos. La protección que proporciona la melanina sólo está asociada a las radiaciones UVa y UVb. La relación con la radiación solar (esencialmente de longitud de onda corta) se revela en una mayor absorbancia (no necesariamente mayor transmitancia) y un aumento de la temperatura de la piel (Marai y Haeeb, 2010; Berihulay et al., 2019; Mota-Rojas et al., 2020a,b Mota-Rojas et al., 2021 a,b). Por otro lado, el grosor de la piel y la alta densidad de arteriolas y capilares dérmicos facilitan la pérdida sensible de calor por conducción, radiación y convección (Marai y Haeeb, 2010; Pereira et al., 2020; Mota-Rojas et al., 2020a,b Mota-Rojas et al., 2021 a,b).
El número reducido de glándulas sudoríparas funcionales y el pelo escasamente distribuido son otros elementos que podrían hacer que los búfalos sean susceptibles al estrés por calor (Bertoni et al., 2019a,b; Bertoni et al., 2020a,b; Mota-Rojas et al., 2020b; Garcia et al., 2023). Uno de los principales problemas cuando el ganado se expone a estrés térmico crónico, son las alteraciones fisiológicas que influyen negativamente en el desempeño productivo (Mota-Rojas et al., 2020a,b Mota-Rojas et al., 2021 a,b). Algunos autores han proyectado una disminución en la producción de búfalos lecheros de la raza Murrah de hasta 12.78% para el 2080 (Shraddha y Nain, 2014). Además, la ganadería puede desempeñar un papel no despreciable en los efectos negativos del GW debido a su efecto directo sobre la degradación del suelo y la deforestación atribuida a la búsqueda de alimento.
Otro aspecto relevante es la contribución de la ganadería a las emisiones de gases de efecto invernadero (GEI) debido a la fermentación entérica, la cual representa el 11% de las emisiones totales. Por lo tanto, promover sistemas productivos intensivos y extensivos sostenibles y el pastoreo rotativo intensivo (p. ej., sistemas holísticos) es esencial para que tanto los humanos como los animales reduzcan la influencia adversa de la agricultura en el GW (Mota-Rojas et al., 2020a; Meissner et al., 2023; Silva et al., 2023a).
Para prevenir las consecuencias del estrés por calor y las reducciones en los parámetros productivos, las granjas de búfalos actuales han implementado alternativas para promover la pérdida de calor por evaporación, como aspersores, ventiladores y cuerpos de agua natural para que los búfalos puedan sumergirse -un comportamiento termorregulador específico de la especie-, así como proporcionando áreas de sombra natural o artificial (Marai y Haeeb, 2010; Mota-Rojas et al., 2020a,b Mota-Rojas et al., 2021 a,b).
Además, las estrategias para aliviar el estrés por calor incluyen métodos para reconocer alteraciones térmicas en los búfalos, como el uso de la termografía infrarroja (IRT) para detectar cambios en la temperatura de la superficie de los animales en respuesta a la hipertermia (Mota-Rojas et al., 2021b). No obstante, la información disponible sobre la aplicación de la IRT y el efecto del estrés por calor en búfalos está en desarrollo (Mota-Rojas et al., 2020a,b Mota-Rojas et al., 2021 a,b). Por lo tanto, el presente artículo tiene como objetivo analizar los efectos adversos que representa el GW sobre el desempeño productivo y la salud de los búfalos de agua.
Se discutirán las características fisiológicas, morfológicas y de comportamiento de la especie para comprender el impacto del GW en la termorregulación del búfalo. Además, también se describirán las estrategias actuales adoptadas en las granjas de búfalos (por ejemplo, áreas de sombra y uso de aspersores), así como el uso de IRT como método para contrarrestar los efectos de GW. https://www.researchgate.net/ profile/Daniel-Mota-Rojas/publications
EFECTOS ADVERSOS DEL CALENTAMIENTO GLOBAL EN ANIMALES DE GRANJA: UNIDADES LÁCTEAS Y DE CARNE
En los último años, más de 8 mil millones de personas han aumentado la demanda de carne y productos lácteos en aproximadamente un 40 y 50%, respectivamente (Gerber et al., 2013; Balhara et al., 2017; Zucali et al., 2017; ONU, 2022). Al considerar el aumento de la demanda de ganadería, el GW y sus aumentos de temperatura estimados en 3.5 a 5.5°C para 2080 representan un desafío debido a los efectos en el desempeño productivo y reproductivo del ganado, incluidas las granjas de búfalos (Shraddha y Nain, 2014; Balhara et al., 2017; Das, 2017).
El desempeño, la salud y el bienestar de los búfalos se ven afectados tanto directa como indirectamente por el medio ambiente. Aunque los búfalos de agua son considerados animales que poseen características morfológicas, anatómicas y de comportamiento que les ayudan a adaptarse a climas cálidos y húmedos, el estrés por calor tiene un efecto perjudicial en el desempeño productivo y reproductivo de los mismo (Mota-Rojas et al., 2020a,b Mota-Rojas et al., 2021 a,b). Wolfenson et al. (2000) han reportado que el estrés por calor puede causar pérdidas económicas del 60% en granjas lecheras bovinas ubicadas en el trópico, teniendo efectos a nivel neurofisiológico, reduciendo la fertilidad por mala expresión del estro, baja secreción de progesterona, deterioro de la calidad de los ovocitos y baja producción embrionaria, disminuyendo el porcentaje de tasa de concepción en un 20-27% durante el verano (Rawat et al., 2014).
El estrés por calor en los búfalos de agua afecta el rendimiento lechero y el bienestar animal debido a que este tipo de estrés disminuye el consumo de alimento, lo cual está estrechamente relacionado con la cantidad de leche producida. La ingesta de alimento provoca la generación de calor metabólico, lo que puede ser perjudicial cuando los animales ya se encuentran en un estado de estrés por calor (Figura 1). La intensificación y el confinamiento de los búfalos de agua para mantener un mayor control sobre su alimentación y una mejor producción y componentes de la leche han promovido el uso de sistemas de enfriamiento suplementarios como ventiladores y nebulizadores para minimizar los efectos del estrés por calor en los búfalos lecheros en climas cálidos (Das et al., 2014; Mota-Rojas et al., 2020a,b Mota-Rojas et al., 2021 a,b).
Mantener parámetros microclimáticos adecuados dentro de las instalaciones de cría de búfalos debe considerar la temperatura ambiente, la humedad relativa, la iluminación y la ventilación, entre otros (de Sousa et al., 2021). Esto es relevante porque se estima que entre el 10% y el 30% de la productividad animal está determinada por el microclima (Kiktev et al., 2021). En el caso de los búfalos de agua criados en sistemas intensivos, las instalaciones deben promover el confort térmico de los animales manteniendo la temperatura ambiente entre 13.0°C y 24°C con porcentajes de humedad entre 55-60% (Marai y Haeeb, 2010; Vilela et al., 2022; Napolitano et al., 2023).
Por lo tanto, adoptar estrategias para lograr la termoneutralidad en los animales es importante para la cría de búfalos. En este sentido, el uso de nebulizadores dentro de las unidades de producción es una estrategia en la cual se distribuyen gotas de aire que se evaporan rápidamente y enfrían el aire circulante, aumentando la pérdida de calor por convección en condiciones de estrés en el ganado (Seerapu et al., 2015). Seerapu et al. (2015) evaluaron el efecto de la alteración del microclima en la producción y composición de la leche de 40 búfalas Murrah.
Al comparar el uso de nebulizadores, ventiladores, nebulizadores más ventiladores y control, los autores encontraron diferencias en la temperatura rectal (TR) de los búfalos. Mientras que la temperatura ambiente del grupo de control se mantuvo en 39.16°C, el grupo de nebulizadores más ventiladores tuvo una temperatura ambiente de 38.61°C. De manera similar, en el grupo de nebulizadores la frecuencia respiratoria (FR) y la frecuencia del pulso disminuyeron con 15.66 respiraciones/min y 16.47 latidos/min, respectivamente.
Además, la producción de leche aumentó en el grupo de nebulizadores más ventiladores (+1.26 kg/búfalo/día), mejorando la composición nutricional de la leche al aumentar el porcentaje de sólidos no grasos (+1.08%) en el grupo de nebulizadores y en un 0.91% en el grupo nebulizadores más ventiladores. De manera similar, autores como Das et al. (2014) también han evaluado el efecto de la modificación del microclima proporcionando ventiladores de techo y ventiladores de niebla en los potreros de 21 búfalos Nili-Ravi y la misma cantidad de búfalos mantenidos en cobertizos separados sin modificación del microclima ni el manejo.
Se evaluaron parámetros como TR, FR, frecuencia del pulso, niveles de cortisol sérico y producción diaria de leche. Los resultados mostraron que los animales alojados en potreros con ventiladores de techo y nebulización aumentaron significativamente su producción de leche en un 17.4%, con mejoras en el porcentaje de grasa (+7.71%) y sólidos no grasos. Fisiológicamente, en el mismo grupo, la TR, la frecuencia del pulso y la FR disminuyeron 0.89°C, 6.48 latidos/min, y 4.17 veces/min, respectivamente. Los efectos del cambio climático en la producción de leche de las búfalas requieren estrategias para minimizar sus consecuencias.
Por ejemplo, Sigdel et al. (2015) evaluaron el efecto de las temperaturas extremas y la humedad relativa en la producción de leche de búfalas Murrah. Se encontró una fuerte correlación negativa (p>0.01) entre la producción de leche y el índice de temperatura y humedad (THI), lo que indica que la producción de leche disminuye al mismo tiempo que aumenta el THI (r=-0,80). Debido al efecto del GW, la disminución estimada en la producción de leche en búfalas varía del 10 al 30% durante la primera lactancia y del 5 al 20% durante la segunda y tercera lactancia (Balhara et al., 2017).
Además, el GW también afecta la calidad y cantidad de pasto disponible para la alimentación, así como una creciente incidencia de enfermedades y una menor disponibilidad de agua que impactan negativamente en las granjas lecheras (Shahbaz et al., 2020). En cuanto a la producción de carne, los búfalos de agua se adaptan a diferentes sistemas de producción porque pueden utilizar de manera más eficiente pastos altamente lignificados, con una producción de carne estimada de 4’290,212 toneladas, particularmente en Asia (Di Stasio y Brugiapaglia, 2021). No obstante, Bragaglio et al. (2022) compararon diferentes dietas y encontraron una mayor proporción de proteínas y grasas en la leche de búfalas (búfala mediterránea en Italia) alimentadas con ensilaje de maíz.
Los búfalos de carne pueden alojarse en terrenos irregulares y humedales, representando un menor impacto ambiental por su uso en sistemas que difícilmente podrían ser utilizados para agricultura o vivienda (Álvarez-Macías et al., 2020; Guerrero-Legarreta et al., 2020). El pastoreo de búfalos en pastizales mejora la funcionalidad del suelo al prevenir la desertificación y utilizar su estiércol sin aumentar la producción de metano. Además, los búfalos tienen una digestión de fibra más eficiente que el ganado Bos, lo que lo hace más apto para consumir forrajes tropicales (Guerrero- Legarreta et al., 2020).
Aunque la calidad de la carne depende en gran medida de la raza de los búfalos y de la edad al momento del sacrificio (donde la carne de búfalo macho joven se considera más adecuada (Kandeepan et al., 2009), Di Stasio y Brugiapaglia (2021) mencionan que la gran capacidad de adaptación de los búfalos a diferentes tipos de sistemas productivos es una ventaja para la especie. Por ejemplo, en Filipinas, eventos como tifones, inundaciones y sequías han influido en la decisión de los agricultores de implementar la cría de búfalos como una adaptación sostenible y viable al cambio climático (Escarcha et al., 2020). No obstante, fisiológica y anatómicamente, los búfalos pueden tener algunos rasgos que pueden hacerlos susceptibles al GW, características que se analizarán en las siguientes secciones.
FISIOLOGÍA TERMORREGULADORA DE LOS BÚFALOS DE AGUA FRENTE AL ESTRÉS TÉRMICO ASPECTOS FISIOLÓGICOS
La termorregulación tiene como objetivo mantener la temperatura corporal dentro de un cierto rango donde se pueda preservar la funcionalidad celular. En circunstancias normales, el organismo utiliza una serie de adaptaciones fisiológicas, endocrinas y conductuales para promover la termoneutralidad (Bernabucci, 2019). Sin embargo, cuando los animales están expuestos a climas cálidos y desarrollan estrés por calor, el sistema nervioso central (SNC) desencadena varias respuestas para restaurar la homeostasis (Collier et al., 2019; Mota-Rojas et al., 2021c). El área preóptica (POA) del hipotálamo, una estructura clave para la termorregulación, contiene aproximadamente entre un 30 y un 40% de neuronas sensibles al calor que responden al calentamiento ambiental a través de termorreceptores periféricos ubicados en la piel (Nakamura, 2011; Wang et al., 2019).
Los canales catiónicos de potencial receptor transitorio -conocidos como TRP- son una gran familia de receptores termosensibles que pueden detectar estímulos tanto de calor como de frío (Nazıroğlu y Braidy, 2017; Lezama-García et al., 2022b). Cinco de estos receptores (TRPV1-4 y TRPM2) se activan con calor nocivo y no nocivo. TRPV1 y TRPV2 responden a altas temperaturas entre 43°C y 55°C, respectivamente (Nazıroğlu y Braidy, 2017), y se expresan en fibras Aδ y C (Morgan et al., 2019). Si se considera que el estrés por calor puede aumentar la TR hasta 39.71°C en búfalos de agua expuestos a temperaturas ambientales de 27-35°C (Pereira et al., 2020), la activación de estas fibras aferentes sensibles al calor es esencial para iniciar una cascada de respuestas para prevenir la hipertermia. Varios estudios en búfalos jóvenes y adultos indican que características ambientales como la temperatura ambiente o el diseño de las instalaciones afectan la temperatura interna del búfalo de agua, llegando potencialmente a puntos críticos.
Por ejemplo, los terneros Murrah machos criados en establos abiertos sin sombra y en un clima tropical húmedo alcanzaron temperaturas corporales entre 38.5 ± 0.37°C y 40.5 ± 0.10°C durante la mitad del día (Das et al., 1999), mientras que hembras Murrah lactantes y no preñadas expuestas a potreros sin sombra alcanzaron una temperatura ambiente de hasta 39.0°C (Silva et al., 2011). El hipotálamo puede reconocer tales aumentos en la temperatura corporal y los receptores termosensibles cutáneos también pueden enviar señales excitadoras a las neuronas sensibles al calor (WSN) en el ganglio de la raíz dorsal (DRG) de la médula espinal (Zhao et al., 2017). Desde la médula espinal, la señal se transmite al POA utilizando la parte dorsal del núcleo parabraquial lateral (LPBd) donde participan las neuronas glutamatérgicas (Morrison y Nakamura, 2019). Otras regiones del POA, como el área preóptica medial (MPOA) y el núcleo preóptico mediano (MnPO) también participan en el control fisiológico contra el estrés por calor (Nakamura, 2011; Mota-Rojas et al., 2021c). Desde estos núcleos, las vías eferentes que al. (2023) registraron aumentos de 5°C en la temperatura superficial de regiones faciales y corporales de búfalos Buffalypso transportados bajo temperaturas ambientales que alcanzan hasta 30°C.
Estos resultados reflejan una alta vasodilatación de los vasos sanguíneos epidérmicos para disipar el calor y reducir la temperatura corporal. Aunque la vasodilatación periférica modula en gran medida la pérdida de calor para prevenir la hipertermia, también causa taquicardia compensatoria y taquipnea en los búfalos, lo cual también sirve como mecanismo de pérdida de calor por evaporación (Collier et al., 2019; Napolitano et al., 2023). Estudios hechos por Silva et al. (2011) informaron que las búfalas Murrah criadas en potreros sin sombra tenían mayores movimientos respiratorios por minuto (mov/min) (29.2-34.4 mov/min) que los búfalos con acceso a la sombra (28.5-32.6 mov/min). Asimismo, los búfalos mediterráneos criados a 27-35°C registraron una FR alta (de 26 a 87 mov/min) (Pereira et al., 2020), mientras que la FR de los búfalos de agua (95.8 respiraciones por minuto (rpm)) se correlacionó positivamente con la TR (39.5°C) (r=0630) (Alam et al., 2010).
Regularmente, los mamíferos utilizan rutas sensibles de pérdida de calor como la conducción, convección y radiación para mantener su temperatura corporal entre rangos normales (Collier et al., 2019). Sin embargo, los resultados presentados sugieren que los búfalos de agua recurren a las vías de vasodilatación y pérdida de calor por evaporación con mayor intensidad y durante períodos más prolongados en comparación con el ganado Bos taurus y los búfalos de agua. Esto se ha demostrado en estudios en los que los búfalos tienen una mayor frecuencia de signos de estrés por calor, como jadeos (+29%), protrusión de la lengua (+27%) y extensión del cuello (+27%) que el ganado Bos (Alam et al., 2010; Pereira et al., 2020).
En resumen, el GW y el aumento de la temperatura ambiente obligan a los búfalos a desencadenar respuestas fisiológicas como taquicardia y taquipnea para disipar el calor. Además, los cambios vasomotores coordinados por el SNA sirven como mecanismo para termorregular y prevenir el estrés por calor. Sin embargo, las particularidades de las respuestas termorreguladoras en los búfalos de agua están altamente influenciadas por sus características anatómicas a nivel dérmico, lo que los hace más resistentes a ambientes fríos que el ganado Bos pero susceptibles al estrés por calor -como se describirá a continuación-. Estos podrían ser útiles en países como India, donde la cría de búfalos prevalece con aproximadamente el 35% de la producción de leche de Asia porque se considera que los búfalos están mejor adaptados a ambientes hostiles.
ASPECTOS ANATÓMICOS
Se sabe que, en comparación con Bos taurus e indicus, los búfalos de agua desencadenan una intensa respuesta fisiológica a la radiación solar directa debido a rasgos anatómicos como el color y grosor de la epidermis, la densidad del pelo y el número de glándulas sudoríparas (Figura 3) (Pereira et al., 2020; Mota-Rojas et al., 2021b). La estructura de la piel tiene un papel clave en la termorregulación de los búfalos debido a la inervación simpática (incluidos los termorreceptores) que percibe y transmite estímulos al POA (Mota-Rojas et al., 2021c).
Los búfalos presentan una alta concentración de melanina en las células basales de la piel y el pelo (Pressicce, 2017; Mota-Rojas et al., 2020a,b Mota-Rojas et al., 2021 a,b; Garcia et al., 2023), con una media de 0.407 ± 0.306 μg/mg y 2.734 ± 2.409 μg/mg, respectivamente, en búfalos de agua taiwaneses (Pi-Hua et al., 2009). Si bien el color de su piel los protege de la radiación ultravioleta -y potencialmente de tumores cutáneos- en las regiones tropicales, también los hace más susceptibles al estrés por calor porque la piel y el pelaje de color oscuro absorben mayores concentraciones de radiación (Marai y Haeeb, 2010; Berihulay et al., 2019; Mota-Rojas et al., 2020a,b Mota-Rojas et al., 2021 a,b). No obstante, los búfalos tienen otras adaptaciones anatómicas para compensar esta susceptibilidad.
El grosor de la piel de los búfalos difiere mucho en comparación con el del ganado vacuno (Mota-Rojas et al., 2020a,b Mota-Rojas et al., 2021 a,b). Vilela et al. (2022) determinaron que el espesor de la piel de búfalo es de 6.03 ± 1.16 mm. En los búfalos de agua, el espesor de la epidermis (50-115 μm) representa el 1.5-2% del total de la piel (Pressicce, 2017), con un estrato córneo de 11 μm (Hafez et al., 1955; Debbarma et al., 2018; Mota-Rojas et al., 2021b), mientras que el bovino tiene 51 μm y 5 μm de espesor, respectivamente (Pressicce, 2017). Desde una perspectiva termorreguladora, esto sugiere que la gruesa piel de los búfalos de agua actúa como un aislante térmico contra el aire caliente (Pressicce, 2017; Mota-Rojas et al., 2020a,b Mota-Rojas et al., 2021 a,b). Además, los búfalos tienen una alta densidad de arteriolas y capilares en la piel, lo que mejora la pérdida de calor sensible por conducción, radiación y convección (Marai y Haeeb, 2010; Pereira et al., 2020; Mota-Rojas et al., 2020a,b Mota-Rojas et al., 2021 a,b).
La mejora de la disipación del calor a través de los vasos sanguíneos de la piel también está asociada con su pelo escasamente distribuido (Pereira et al., 2020). A diferencia del género Bos que tiene aproximadamente 1000 pelos/cm2, los búfalos de agua tienen entre 100 y 200 pelos/cm2 (Pressicce, 2017). Las búfalas Murrah tienen una densidad de pelo promedio de 2.0 ± 0.26 mm2 (Vilela et al., 2022). Mientras que algunos autores mencionan que esta característica los hace susceptibles a la absorción de la radiación solar (Pereira et al., 2020), Presicce (2017) se refiere a la baja densidad del cabello como un rasgo que facilita la pérdida de calor por convección y radiación, previniendo la pérdida de calor por estrés.
Los búfalos de agua también tienen una densidad reducida de glándulas sudoríparas porque están altamente correlacionadas con la cantidad de folículos pilosos (Mota-Rojas et al., 2020a,b Mota-Rojas et al., 2021 a,b; Garcia et al., 2023). En búfalas Murrah se han caracterizado las glándulas sudoríparas, encontrándose que la altura de las glándulas, el área y el tejido activo de las mismas es de 16.2 ± 1.99 μm, 17,283.92 ± 4,449.85 μm2, y 1.57 ± 0.38%, respectivamente (Vilela et al., 2022). Esto es relevante porque los búfalos tienen un mecanismo de evaporación menos eficiente para disipar el calor debido a su reducida capacidad de sudoración (Marai y Haeeb, 2010).
No obstante, las glándulas sudoríparas de los búfalos tienen el doble de tamaño que las de la especie Bos (0.247 cm2 vs. 0.124 cm2), lo que posiblemente compensa la falta de glándulas funcionales (Pressicce, 2017). Además, la tasa de sudoración puede modificarse en función de la temperatura ambiental, como muestra un estudio en el que búfalos mediterráneos expuestos a estrés por calor aumentaron su tasa de sudoración (control: 320.18 g/m2/h vs. estrés por calor: 493.13 g/m2/h)(Pereira et al., 2020), similar a la tasa de 463 g/m2/h en búfalos bajo radiación solar directa para incrementar la pérdida evaporativa de calor (Das et al., 1999). Entre otras características de la piel, Marai y Haeeb (2010) mencionan que los búfalos tienen glándulas sebáceas con mayor actividad secretora que el ganado vacuno, segregando sebo que puede lubricar la piel y evitar la absorción de agua de la piel, ayudándolos a mantenerse frescos (Mota-Rojas et al., 2020a,b Mota-Rojas et al., 2021 a,b).
En búfalos Murrah se informó un área de glándulas sebáceas de 11,821.95 ± 4,301.90 μm2 y tejido de glándulas sebáceas activas de 1.08 ± 0.39% (Marai y Haeeb, 2010). Estos valores pueden estar asociados con la funcionalidad de las glándulas. Al respecto, Shafie y Abou El-Kahir (1970) compararon la secreción de sebo entre búfalos versus ganado egipcio, shorthorn y frisón, y encontraron que los búfalos secretaban un promedio de 111 mg/m2 de sebo, mientras que el bovino tuvo un promedio de 32 mg/m2. Sin embargo, al comparar el volumen de tejido glandular por unidad de área de piel, los búfalos tenían un volumen menor.
Esto podría sugerir que el número de glándulas sebáceas de los búfalos está reducido, pero son más eficientes en comparación con el ganado vacuno. Todos estos rasgos fisiológicos y anatómicos tienen como objetivo reducir o prevenir alteraciones metabólicas, estrés oxidativo e inmunosupresión cuando los animales están expuestos al estrés por calor (Bernabucci, 2019). La mayor capacidad de los búfalos para percibir pérdidas de calor a través de la red de vasos sanguíneos de la piel, la piel oscura que mejora la pérdida de calor por convección y radiación, y las glándulas sudoríparas que duplican el tamaño de las que se encuentran en el ganado Bos pueden considerarse como beneficios adaptativos de la especie (Pereira et al., 2020).
Sin embargo, aparte de estos cambios, los búfalos de agua también recurren a comportamientos específicos de su especie para mantener la termoestabilidad. Los búfalos de agua frecuentemente se sumergen en agua para reducir su temperatura corporal y minimizar el efecto de la radiación solar directa. La búsqueda de zonas de sombra (ya sean naturales o artificiales) también mitiga el estrés térmico y contribuye, junto con los mecanismos fisiológicos y anatómicos, a alcanzar una termoneutralidad.
RESPUESTAS DE COMPORTAMIENTO DE LOS BÚFALOS DE AGUA PARA DISMINUIR EL ESTRÉS POR CALOR INMERSIÓN EN AGUA
Cuando los animales se encuentran fuera de su zona termoneutral, definida como el rango de temperatura ambiental en el que la especie se encuentra en confort térmico, se desencadenan una serie de mecanismos termorreguladores adaptativos para promover la pérdida de calor y mantener el equilibrio entre la cantidad de calor producido por los procesos metabólicos y la cantidad de calor disipado (Galloso-Hernández et al., 2020; Mota-Rojas et al., 2020a,b; Amit et al., 2021; Galloso-Hernández et al., 2021; El Sabry y Almasri, 2022; Garcia et al., 2023).
Esto es relevante porque cuando los animales no tienen un medio para disipar el calor y reducir la temperatura central, esto resulta en una disminución de la ingesta de alimentos, un bajo aumento de peso e incluso problemas de fertilidad (Joksimovic-Todorovic et al., 2011). Dentro de las respuestas conductuales que utilizan los búfalos de agua para disipar el calor se puede enumerar la inmersión en agua. Cuando los búfalos tienen libre acceso al agua a través de estanques o charcos, suelen pasar gran parte del día revolcándose, dedicando hasta 2.35 horas al día para esta actividad (Napolitano et al., 2013; Galloso-Hernández et al., 2021).
Este comportamiento, junto con respuestas fisiológicas como la vasodilatación periférica, disminuye la temperatura superficial del búfalo por la evaporación facilitada a través de la piel húmeda (Mota-Rojas et al., 2020a,b Mota-Rojas et al., 2021 a,b). Este fenómeno ha sido estudiado por Galloso- Hernández et al. (2021), quienes compararon la influencia del calor moderado versus intenso en los comportamientos termorreguladores y cambios alimentarios de novillas búfalas en un sistema silvopastoril y un sistema convencional en Cuba. Los autores encontraron que la inmersión y el baño en un estanque de agua fue más frecuente en los búfalos expuestos a un calor intenso (>35°C), pasando una media de 4.06 h, mientras que los búfalos expuestos a un calor moderado pasaron 2.91 h dentro del agua.
De manera similar, esta actividad de inmersión es favorable para la termólisis bovina, como lo demuestran Mota-Rojas et al. (2021a) en un estudio que aplica la técnica IRT para evaluar la temperatura superficial de búfalos de agua antes, durante y después de entrar a la charca durante la hora más calurosa del día (38°C). La evaluación de la temperatura superficial de la región toracoabdominal del búfalo mostró una disminución de 4°C mientras estaba dentro de la charca. Después de salir del estanque, la temperatura de los búfalos fue de 32.8°C, en contraste con los 36.4°C registrados antes de entrar al agua. Este estudio muestra que revolcarse ayuda a disipar el calor.
Por lo tanto, los efectos del GW, como la escasez de agua, son un desafío que las granjas de búfalos deben abordar. Sin embargo, como mencionan Napolitano et al. (2013), revolcarse en el barro contribuye a la termorregulación a través de la vasodilatación periférica y la evaporación del calor, y la capa de barro en la piel podría servir como protección contra la radiación directa (Mota-Rojas et al., 2020). Aunque el sumergirse en agua podría considerarse el principal comportamiento termorregulador de los búfalos de agua, cuando no cuentan con el agua corporal se desencadenan otros comportamientos, como buscar lugares con sombra.
BÚSQUEDA DE SOMBRA
Otro comportamiento que se ha observado es la búsqueda de zonas de sombra, ya sean naturales o artificiales. Cuando se exponen al estrés por calor, los búfalos de agua tienden a buscar áreas sombreadas que les ayuden a reducir su TR (Koga et al., 2007). Además, el consumo de alimento se ve influenciado por la presencia de áreas sombreadas, ya que se ha informado que los búfalos prefieren pastar en climas templados y reducen la búsqueda de alimento y la rumia cuando se exponen al estrés por calor (Galloso- Hernández et al., 2020; Silva et al., 2022).
De manera similar, los rumiantes reducen o modifican su ingesta de alimentos bajo calor extremo, como lo demuestra el estudio de Fundora y Sánchez (2001) 32 búfalos, animales que preferían pastar durante las horas nocturnas o las horas más frescas del día. Los autores concluyeron que más del 90% de los animales pastaban a las 7 de la mañana, mientras que las horas de descanso y número de rumias se realizaban durante las horas más calurosas del día, dedicando 4.5 horas a rumiar y el 76% del tiempo a descansar. Al contrario de la ingesta de alimentos, el consumo de agua aumenta y se presentan otros cambios posturales como estiramiento de las extremidades del cuerpo como forma de disipar el calor (Galloso, 2021). En este sentido, disminuir el tiempo acostado y de pie expone una mayor cantidad de piel a las corrientes de aire, maximizando la evaporación (Amit et al., 2021).
Este comportamiento puede aumentar hasta un 10% cuando están presentes cargas de calor superiores al 15%, como mencionan Tucker et al. (2008). Los comportamientos termorreguladores se esquematizan en la Figura 4 (Ablas et al., 2007; Mota-Rojas et al., 2020b; Amit et al., 2021; Galloso, 2021). Cabe señalar que dependiendo de la adaptabilidad individual, los búfalos de agua pueden soportar temperaturas ambientales más altas sin activar sus mecanismos de termorregulación (Garcia et al., 2023). Además, las tendencias actuales en la cría de búfalos incluyen el uso de sombra natural o artificial, charcas de agua y espacios de descanso para promover el confort térmico de la especie.
En resumen, los búfalos de agua recurren a comportamientos termorreguladores como sumergirse en agua/lodo y buscar sombra, junto con respuestas fisiológicas (p. ej., cambios vasomotores y modulación cardiorrespiratoria) para disminuir la temperatura corporal. Sin embargo, para realizar dichas conductas es importante considerar el tipo de sistema de producción (extensivo e intensivo) y su diseño para decidir si las condiciones naturales del ambiente requieren modificaciones como ventilación artificial u otras estrategias para promover el bienestar.
INFLUENCIA DE LA SOMBRA NATURAL/ARTIFICIAL EN LA TERMORREGULACIÓN DE LOS BÚFALOS DE AGUA
El mejoramiento de las instalaciones de las granjas para reducir la sensación térmica incluye diseños de enfriamiento pasivo, donde el uso del entorno natural y el clima, sin dispositivos electrónicos, resulta en opciones sustentables para las granjas de búfalos. Se ha demostrado que los diseños de potreros que prestan especial atención a la ventilación interior, el aire preenfriado que ingresa al edificio y los diseños de envolvente que reducen la temperatura interior en más de 5°C en granjas ganaderas (Tikul y Prachum, 2022). Otras técnicas para promover la normotermia incluyen el uso de áreas de revolcadero o duchas durante el verano (Marai y Haeeb, 2010), donde el agua como recurso para la disipación del calor facilita el intercambio de calor entre el animal y el ambiente (De Souza et al., 2007; Garcia et al., 2023). Los sistemas silvopastoriles (pastos combinados con árboles) son una alternativa eficiente en los trópicos para reducir los efectos del estrés calórico en comparación con los sistemas convencionales (solo pastos).
Esto fue estudiado por Galloso-Hernández et al. (2021), quienes evaluaron el comportamiento de búfalos bajo ambos tipos de sistemas de producción entre mayo (estrés por calor intenso) y noviembre (estrés por calor moderado), ambos con acceso a zona de revolcadero. Los resultados mostraron que la temperatura era 2°C más baja en el sistema silvopastoril durante los períodos de estrés por calor intenso y que comportamientos como el pastoreo fueron significativamente mayores (7.49 vs. 5.96 h) durante los períodos de estrés por calor intenso. En el sistema convencional, los animales pasaron más tiempo revolcándose y permanecieron más tiempo bajo la sombra cuando se expusieron a condiciones de calor intenso (2.62 h vs. 1.71 h).
Estos resultados sugieren que los sistemas silvopastoriles podrían ser más adecuados para los búfalos de agua sometidos a estrés por calor intenso (Galloso-Hernández et al., 2021), siempre que los animales cuenten con sombra y áreas para revolcarse que puedan ayudarlos a termorregularse (Galloso, 2021). Por otro lado, Younas et al. (2020) estudiaron el efecto fisiológico de la sombra artificial y otros elementos (p. ej., ventiladores de techo, duchas y ventiladores de techo) sobre las hormonas serológicas y tiroideas en búfalos Nili-Ravi. Los resultados mostraron que el uso de duchas y ventiladores disminuyó significativamente la temperatura de la piel (-2.2%) (P<0.05), la FR (-17%), y pulso (-13.77%) sobre otros grupos.
Asimismo, este grupo expresó los valores más altos en el análisis de tiroides, lo que en indica una función normal de la glándula tiroides, función que puede verse afectada por el estrés por calor (Younas et al., 2020). La producción de leche es otro parámetro que puede verse afectado por el estrés térmico y se han reportado disminuciones, como se muestra en la Figura 5, donde el efecto de implementar sombra, ventiladores o aspersores se esquematiza usando los datos de Ahmad et al. (2019).
Con estas herramientas se observó un aumento de 0.7 a 3.34 kg de leche por día, mientras que se encontró una tendencia a aumentar el porcentaje de grasa, proteína y lactosa en búfalas alojadas en instalaciones con más de dos recursos (sombra + ventilador + aspersor), debido a un mayor consumo de materia seca (Ahmad et al., 2019). Si bien el acceso al agua contribuye a la homeotermia, en lugares con escasez de agua esto podría representar una desventaja. Sin embargo, se ha demostrado que proporcionar sombra puede contribuir a una reducción del 30% del calor irradiado (Marai y Haeeb, 2010; Aggarwal y Upadhyay, 2013; Mota-Rojas et al., 2020b). Esto puede reflejarse en una FR, cortisol plasmático, pulso cardíaco y TR más bajos en animales provistos de áreas sombreadas.
Esto ha sido informado por Kumar et al. (2017), quienes evaluaron el efecto de la modificación de la vivienda en los búfalos Murrah. Se compararon dos condiciones de alojamiento diferentes: bajo el sistema de alojamiento suelto y los búfalos asignados a un cobertizo con techo de asbesto de 10 a 12 pies de altura, provistos de lecho de arena y ventiladores de techo. Los resultados indicaron que los búfalos asignados bajo el sistema abierto tuvieron un TR (38.26 vs. 38.64°C) y una temperatura superficial (35.10 vs. 33.89°C) significativamente más altas durante el otoño.
Asimismo, en contraste con el sistema suelto, los búfalos en el cobertizo con ventiladores de techo tuvieron menores FR (37.39 vs. 30.99 conteos/min), frecuencia del pulso (60.91 vs. 52.52 conteos/min), y niveles de cortisol (4.94 vs. 3.31 ng/ml), lo que podría indicar que el uso de cobertizos, techos, camas de arena y ventiladores puede disminuir las reacciones fisiológicas al estrés por calor. Otros estudios muestran diferencias significativas entre los materiales de sombra. Barman et al. (2018) compararon la FR y la TR de 24 terneros bucereros alojados en diferentes techos: techo de asbesto (AR); techo de lámina CGI prepintada (PSR); paja con techo de sombra de polietileno (TPS); y techo de chapa de hierro galvanizado (GIS).
Los resultados indicaron que los animales en el TPS tuvieron una TR más baja, mientras que GIS y AR tuvieron aumentos significativos en la TR. De manera similar, se registró una menor FR en los terneros de búfalo ha sido informado por Kumar et al. (2017), quienes evaluaron el efecto de la modificación de la vivienda en los búfalos Murrah. Se compararon dos condiciones de alojamiento diferentes: bajo el sistema de alojamiento suelto y los búfalos asignados a un cobertizo con techo de asbesto de 10 a 12 pies de altura, provistos de lecho de arena y ventiladores de techo.
Los resultados indicaron que los búfalos asignados bajo el sistema abierto tuvieron un TR (38.26 vs. 38.64°C) y una temperatura superficial (35.10 vs. 33.89°C) significativamente más altas durante el otoño. Asimismo, en contraste con el sistema suelto, los búfalos en el cobertizo con ventiladores de techo tuvieron menores FR (37.39 vs. 30.99 conteos/min), frecuencia del pulso (60.91 vs. 52.52 conteos/min), y niveles de cortisol (4.94 vs. 3.31 ng/ml), lo que podría indicar que el uso de cobertizos, techos, camas de arena y ventiladores puede disminuir las reacciones fisiológicas al estrés por calor. Otros estudios muestran diferencias significativas entre los materiales de sombra. Barman et al. (2018) compararon la FR y la TR de 24 terneros bucereros alojados en diferentes techos: techo de asbesto (AR); techo de lámina CGI prepintada (PSR); paja con techo de sombra de polietileno (TPS); y techo de chapa de hierro galvanizado (GIS).
Los resultados indicaron que los animales en el TPS tuvieron una TR más baja, mientras que GIS y AR tuvieron aumentos significativos en la TR. De manera similar, se registró una menor FR en los terneros de búfalo TPS (P<0.05). Con base en la relación entre la FR y el nivel de malestar, estos resultados sugieren que el TPS es el material más eficiente para proporcionar un microambiente favorable. Estos hallazgos de Barman et al. (2018) se resumen en la Figura 6. No obstante, como lo menciona Barman et al. (2018), es necesario resaltar la posible influencia de estos materiales en la salud animal. Algunos informes indican que los materiales para techos de uso común incluyen láminas de hierro galvanizado (Vranda et al., 2017) y techos de paja (Patel et al., 2019; Mote et al., 2021). Por otra parte, un cobertizo para tejado de asbesto se considera un tipo de tejado tradicional.
Sin embargo, se han encontrado varios problemas de salud como enfermedades pulmonares, carcinogénesis y fibrogénesis, tanto en humanos como en animales (Holt, 1974; World Health Organization, 2021). Además, las viviendas termoconfortables actuales (por ejemplo, cobertizos con techo de paja) brindan mayores beneficios para los animales de granja -al reducir su TR bajo estrés térmico- que los techos de asbesto (Kamal et al., 2018; Mandal et al., 2021), lo que sugiere que los techos convencionales de asbesto podrían sustituirse fácilmente por otros materiales para evitar riesgos para la salud y mejorar el diseño de las explotaciones agrícolas. De esta manera, se debe considerar la combinación de diferentes materiales de sombra al diseñar instalaciones de granjas de búfalos para reducir el THI dentro de los establos y promover el confort térmico (Tabla 1).
ESTUDIOS A FUTURO EN TORNO A LA TERMORREGULACIÓN DE BÚFALOS DE AGUA
El creciente interés en la cría de búfalos y el efecto que la GW tiene sobre los mecanismos termorreguladores de la especie debe abordar las mejoras actuales que se pueden realizar en las instalaciones de las unidades de producción de búfalos, como la implementación de áreas de sombra, aspersores, ventiladores y estanques. También se sugiere investigar el impacto que estos recursos pueden tener en los búfalos de agua productores de carne, ya que la mayor parte de la literatura actual se centra en los búfalos lecheros (Abayawansa et al., 2011; Guerrero-Legarreta et al., 2020).
Además, la adopción de sistemas de monitoreo en tiempo real (p.ej., IRT automatizado en los comederos de los animales) podría alertar a los agricultores cuando los parámetros microclimáticos exceden los valores recomendados o son propensos a causar estrés por calor, lo que desencadena alteraciones fisiológicas en los animales. Estudios que aplican ganadería de precisión como sensores, detectores y cámaras, entre otros, son un ejemplo de cómo el monitoreo automático de la salud de los animales y de las variables climáticas podría considerarse como un enfoque y oportunidad de futuro para enfrentar el GW (Fournel et al., 2017).
Asimismo, existe un área de oportunidad para evaluar la efectividad de las conductas termorreguladoras de los búfalos de agua como la búsqueda de sombra natural y artificial, así como el revolcarse, mediante la adaptación de etogramas elaborados exclusivamente para la especie o incluso sistemas automatizados de seguimiento y registro de los animales, comportamiento y/o actividad. No obstante, es necesario determinar la influencia de rasgos individuales como la edad, el sexo, la raza e incluso su estado fisiológico (p.ej., animales preñados, recién nacidos) (Mota-Rojas et al., 2021c). En este sentido, estudios recientes han demostrado que podría haber una potencial diferencia relacionada con el sexo, al considerar los mecanismos termorreguladores en los mamíferos, donde las hembras tienden a tener una temperatura corporal 0.2 y 0.5°C mayor que los machos, probablemente debido al ciclo ovárico y otros cambios hormonales relacionados a progesterona o estrógenos (Fernández-Peña et al., 2023).
Aunque esto no se ha informado en búfalos de agua, es importante resaltar estas diferencias para reconocer que las instalaciones para machos y hembras podrían necesitar ser diferentes o adaptarse para promover la termoestabilidad según el sexo. Además, el efecto de diferentes razas de búfalos y su respuesta termorreguladora al estrés por calor también podría requerir estudios que comparen simultáneamente diferentes razas para concluir si la variación individual o la adaptabilidad genética podrían influir en la respuesta térmica de los búfalos.
Por lo tanto, las investigaciones futuras deben centrarse en las diferencias individuales con respecto a los mecanismos fisiológicos y conductuales de la termorregulación. Esto podría ayudar a proponer protocolos de intervención para monitorear y minimizar el efecto del estrés por calor. Además, es necesario analizar más a fondo las futuras estrategias rentables para afrontar el GW mediante la selección genética de razas de búfalos tolerantes al calor para mitigar o reducir los efectos fisiológicos, productivos y económicos adversos del estrés por calor en la cría de búfalos (Habimana et al., 2023).
CONCLUSIONES
GW es un desafío actual para las granjas de búfalos de agua debido a las consecuencias que el estrés por calor tiene en la especie, particularmente porque los búfalos se crían en áreas tropicales y húmedas con climas cálidos que son propensos a aumentar la temperatura a medida que avanza el cambio climático.
Si bien los búfalos tienen ciertos rasgos anatómicos que pueden hacerlos susceptibles al estrés por calor (por ejemplo, piel oscura), también tienen ventajas anatómicas como su epidermis gruesa, alta densidad de vasos sanguíneos, pelo escasamente distribuido y glándulas sudoríparas más grandes que el ganado Bos. Además, comportamientos como sumergirse en agua/lodo ayudan a reducir su temperatura central y a volver a un estado de termoneutralidad cuando son desafiados por GW.
Comprender que el estrés por calor provoca un cambio en la movilización de energía para restaurar la homeostasis y prevenir la hipertermia es importante porque la mayoría de las modificaciones fisiológicas, endocrinas y de comportamiento que utilizan los búfalos para regresar a un estado de termoneutralidad podrían disminuir al proporcionar un ambiente apropiado. En este sentido, el uso de ventiladores, aspersores, nebulizadores y fuentes naturales de agua (p. ej., estanques, piscinas, charcos de lodo) les ayuda a perder calor por evaporación. Además, proporcionar agua satisface la necesidad biológica de los búfalos de agua de revolcarse, mejorando tanto su estado térmico como su bienestar.
Artículo publicado en “Entorno Ganadero Abril Mayo 2024“
