Nuevas perspectivas en búfalos de agua
Hugo Barrios García
Jorge Alva Pérez
Belkis Corona González
Dasiel Obregón Alvarez
Julio Martínez Burnes
Las hemoparasitosis son una de las principales limitantes para el desarrollo de la ganadería bovina en los países tropicales y subtropicales (OIE, 2014). En Latinoamérica y el Caribe los patógenos más importantes son los protozoarios Babesia bovis y B. bigemina y la rickettsia Anaplasma marginale. La garrapata Rhipicephalus microplus es el vector más importante para los tres hemoparásitos en la región. La coexistencia de rebaños bovinos tradicionales y bubalinos se identifica como un posible factor de riesgo en la epidemiología de las hemoparasitosis bovinas en América Latina y el Caribe, ante las evidencias de que los búfalos sirven como reservorio de B. bovis, B. bigemina y A. marginale (Romero-Salas et al., 2016; Obregón et al., 2018; 2019). No obstante, aún no se ha esclarecido el rol de los rebaños bubalinos en la epidemiología de las hemoparasitosis bovinas (Bos) en la región. Por ejemplo, es posible que estos animales sirvan como “efecto dilución” en la cadena de transmisión de estos patógenos en lugares donde coexisten bovinos tradicionales y búfalos (Obregón et al., 2019), debido a su mayor resistencia natural a las garrapatas (Obregón et al., 2020). En los siguientes acápites de este capítulo abordaremos los principales hallazgos epidemiológicos sobre hemoparásitos en búfalos de agua en América Latina. Además, abordaremos otros protozoarios de interés en la región, y que han sido reportados en búfalos, como son Neospora caninum y Toxoplasma gondii.
INFESTACIÓN POR GARRAPATAS EN BÚFALOS Y SU ROL COMO VECTOR DE HEMOPARÁSITOS
Los búfalos son parasitados por garrapatas en la mayoría de los países de América donde se encuentran estos animales, sobre todo por R. microplus que es endémica en la mayoría de los territorios de la región (Figura 1). La infestación por hembras adultas de R. microplus en búfalos adultos es poco frecuente, pero en los animales jóvenes las infestaciones suelen ser frecuentes, con altas cargas parasitarias (Obregón et al., 2020). En un estudio experimental en Argentina, Benitez et al. (2012) observaron que R. microplus puede completar su ciclo de vida en bubalinos, concluyendo que el búfalo puede sostener poblaciones de R. microplus. Estos autores también observaron que solo el 5% de las larvas que se alimentaron en búfalos sobrevivieron hasta la fase de teleóginas, mientras que en bovinos la sobrevivencia de las larvas fue de 12%. Posteriormente, Obregón et al. (2020) encontraron que las garrapatas alimentadas en búfalos tienen igual eficiencia reproductiva que las alimentadas en bovinos, e incluso transmiten B. bovis y B. bigemina por vía transovárica a su progenie. En dicho estudio se confirmó que la tasa de supervivencia de las larvas de R. microplus en becerros es inferior que en terneros bovinos (Bos), lo que evidencia la resistencia natural de los búfalos a las garrapatas.
Figura 1. Infestación por garrapatas R. microplus alimentadas (teleóginas) en una búfala joven en las condiciones productivas de Cuba. La infestación en estos animales ocurre generalmente en las regiones anatómicas perineal, inguinal y auricular, frecuente en búfalos entre 6 y 24 meses de edad.
La transmisión de B. bovis y B. bigemina por vía transovárica en R. microplus es el principal mecanismo de persistencia de estos protozoarios en los ecosistemas de Latinoamérica y el Caribe. La infestación por estadios inmaduros de las garrapatas en búfalos puede garantizar la transmisión de hemoparásitos, los cuales son transmitidos por diferentes fases del desarrollo de las garrapatas. Por ejemplo, B. bovis solo es transmitida por las larvas, mientras B. bigemina es trasmitida por ninfas y adultos (Bock et al., 2004). No obstante, las evidencias científicas sobre la transmisión de estos patógenos por garrapatas en búfalos, y desde búfalos a las reses, son aún limitadas. En el caso de A. marginale, varios grupos de investigación coinciden en que no se transmite por vía transovárica en garrapatas. Debido a que R. microplus es una garrapata de un solo hospedero, la transmisión la realizan los machos, que se desplazan de hospederos en busca de hembras que copular (Kocan et al., 2010). Las evidencias sugieren que este mecanismo de transmisión también afecta a los búfalos (Obregón et al., 2018). No obstante, da Silva et al. (2015) sugieren que en Brasil garrapatas del complejo Amblyomma cajennense y Dermacentor nitens también participan en la transmisión de A. marginale en búfalos; pero no se han descrito estudios que comprueben estos postulados.
ANAPLASMOSIS Y BABESIOSIS
La anaplasmosis y la babesiosis en Latinoamérica y el Caribe se reconocen como un complejo de enfermedades, denominado como Fiebre de las garrapatas (o Tristeza parasitaria bovina en Brasil), debido a la semejanza en los síntomas clínicos, y porque se presentan juntas en los rebaños y son transmitidas por el mismo vector. En cuanto a los agentes etiológicos, A. marginale es una rickettsia de la familia Anaplasmataceae, que parasita los eritrocitos del hospedero. Se transmite por garrapatas, en las que se multiplica en las glándulas salivales (Kocan et al., 2010), pero también se transmite por vía mecánica a través de moscas hematófagas y mediante fómites, y por vía placentaria. En cuanto a B. bovis y B. bigemina, son protozoarios que pertenecen al filo Apicomplexa (Bock et al., 2004).
Los microorganismos del género Babesia se multiplican en los eritrocitos del hospedero vertebrado y en células de garrapatas (vectores biológicos) (Chauvin et al., 2009). Otras especies de rumiantes también pueden ser infectadas por B. bovis, B. bigemina (Chauvin et al., 2009) y A. marginale (Aubry y Geale, 2011), aunque son limitadas las evidencias sobre la infección natural en esos hospederos y su capacidad de reservorio, específicamente sobre su rol como fuente de infección para la transmisión de patógenos desde búfalos portadores. En A. marginale, debido a que puede transmitirse mediante insectos hematófagos, el rango de hospederos que pueden ser infectados es amplio (Aubry y Geale, 2011). Aun así, la transmisión biológica por garrapatas es la principal forma de distribución (Kocan et al., 2010), más eficiente que la transmisión por moscas (Scoles et al., 2008). Los búfalos de agua pueden ser portadores de A. marginale en América Latina y el Caribe (da Silva et al., 2014; Obregón et al., 2018). Existen pocos estudios sobre la incidencia de anaplasmosis en búfalos, pero se sabe que la prevalencia es menor que en reses.
En Brasil, da Silva et al. (2014) analizaron 500 muestras de 16 provincias y encontraron seroprevalencia de 49%, mientras que el patógeno solo fue detectado molecularmente en 5.4% de los animales. Más recientemente, Obregón et al. (2019) en búfalos de las cuatro provincias occidentales de Cuba encontraron prevalencias molecular y serológica de 51% y 60%, respectivamente. Existe consenso de que los búfalos, aun cuando están infectados por A. marginale, difícilmente manifiestan clínicamente la enfermedad (da Silva et al., 2014; Obregón et al., 2019). De hecho, ninguno de los estudios epidemiológicos disponibles observó signos clínicos de anaplasmosis en búfalos, ni tampoco reportes de casos clínicos según la experiencia de criadores y veterinarios consultados. Hasta donde tenemos conocimiento, solo un estudio informó la presencia de signos clínicos de anaplasmosis en búfalos en Brasil (Franzolin et al., 1989). Sobre la transmisión cruzada de A. marginale entre reses y búfalos, da Silva et al. (2015) en Brasil encontraron cepas de A. marginale presentes en búfalos, que estaban filogenéticamente relacionadas con las reportadas en reses.
Estos autores reportaron un aislado de A. marginale en garrapatas del género Amblyomma que solo fue encontrado en búfalos. No obstante, la participación de Amblyomma spp. como vector de A. marginale, así como la presencia de cepas especificas en búfalos es un tema que debe estudiarse con mayor profundidad, preferentemente con ensayos experimentales. Por otro lado, Obregón et al. (2018) en un estudio de cohorte en Cuba, con reses y búfalos cohabitando en los mismos pastizales, demostraron que estaban infectados con las mismas cepas. Incluso se descartó la posibilidad de que cepas de A. marginale hayan entrado con los búfalos importados, ya que estos procedían mayoritariamente de Australia, donde se ha reportado un solo genotipo de A. marginale, que no ha sido encontrado en Cuba. Se estima que las moscas Haematobia irritans y Stomoxys calcitrans también pueden participar en la transmisión de este patógeno en búfalos. Además, en un foco de piojos Haematopinus tuberculatus en búfalos en Brasil se comprobó que estaban infectados con A. marginale, identificando este piojo como posible vector (da Silva et al., 2013).
Este hecho adquiere mayor significación porque estos piojos son el principal ectoparásito que afecta los búfalos en varios países. Más recientemente, en un rancho en Veracruz, México, se analizaron 20 muestras de este piojo recolectadas en búfalos y encontraron que el 70% de ellos estaban infectados con A. marginale (Hernández-Velasco et al., 2020). Futuros estudios sobre el tema deben caracterizar la capacidad vectorial de este ectoparásito dentro de la cadena de transmisión de A. marginale. En el caso de B. bovis y B. bigemina el rango de hospederos en América es reducido, ya que su único vector es R. microplus, que es selectiva para bovinos tradicionales. De ellas, B. bigemina es la especie más frecuente, provocando tasas de mortalidad de hasta el 30% en animales sin tratamiento. Sin embargo, B. bovis es la especie más virulenta, con tasas de mortalidad de 70-80%, incluyendo lesiones hematológicas y neurológicas. Los búfalos de agua se reconocen como hospederos de B. bovis y B. bigemina (Uilenberg, 2006). Sin embargo, los búfalos son resistentes a protozoarios, y los animales infectados generalmente son portadores, mientras que los cuadros clínicos son poco frecuentes y más leves que en reses (Mahmmod, 2014).
La prevalencia de estos patógenos en búfalos es variable, cuando se compara entre Brasil, Argentina, México y Cuba. Se infiere que su prevalencia depende de los factores epidemiológicos locales, sobre todo de la dinámica poblacional de R. microplus (Romero- Salas et al., 2016; Obregón et al., 2019). Los hallazgos de Romero-Salas et al. (2016) en México sugieren que los búfalos de agua son capaces de eliminar la infección por Babesia spp., posiblemente debido a mecanismos de respuesta inmune más eficaces que en bovinos del género Bos. Además, este estudio encontró que las infecciones por B. bovis y B. bigemina en búfalos son más altas cuando cohabitan con reses infectadas. Además, en Colombia se comprobó que la prevalencia de Babesia spp. en bovinos y búfalos está modulada por variaciones estacionales, factores del hospedero, y las características del vector, reportándose mayor prevalencia de B. bigemina en bovinos (Bos) y de B. bovis en búfalos (Jaimes-Dueñez et al., 2018). Resultados similares se observaron en Argentina, Brasil, Colombia y Cuba (Silveira et al., 2016; Jaimes-Dueñez et al., 2017; Obregón et al., 2019). Los resultados sugieren que en América y el Caribe los búfalos soportan mayor prevalencia de B. bovis que las poblaciones de ganado bovino tradicional.
Teileriosis
La teileriosis es una enfermedad hemoparasitaria que causa grandes pérdidas en el ganado bovino del género Bos a nivel global. Es causada por varios protozoarios del género Theileria, que infectan diferentes especies de ganado. Las especies de Theileria se organizan en dos grupos. El primer grupo incluye T. parva y T. annulata, que causan la teileriosis linfoproliferativa en reses. La especie T. annulata causa la teileriosis tropical, que afecta a bovinos (Bos) y búfalos, y que está presente en el norte de África y el sur de Europa, extendiéndose a través del Medio Oriente, India y el sur de Rusia, hasta China. Específicamente en Egipto, El-Deeb y Younis (2009) detectaron que T. annulata está asociada a la presencia de anemia en los búfalos de agua. El otro grupo es genéticamente diverso, incluye especies cuya clasificación taxonómica aún está en debate, y causan la teileriosis bovina no linfoproliferativa. Aquí se incluyen T. sergenti, T. buffeli, T. orientalis (Altangerel et al., 2011).
El grupo T. buffeli / orientalis afecta bovinos tradicionales y búfalos. En Tailandia, Altangerel et al. (2011) analizaron los genotipos de T. orientalis presentes en bovinos y búfalos, concluyendo que los búfalos sirven como reservorio de genotipos de T. orientalis en ese país. Posteriormente, Elsify et al. (2014) reportaron el genotipo T. orientalis tipo 2 en búfalos en Egipto, que es considerado un genotipo virulento, y, por tanto, de interés veterinario y económico. Recientemente se reportaron casos fatales de infección por T. orientalis en búfalos en una granja lechera en la India (Vinodkumar et al., 2016). El clado T. buffeli posee el mayor número de genotipos (13) y ocurre en los principales continentes del mundo, infectando a bovinos, búfalos africanos y búfalos de agua (Sivakumar et al., 2014). Varios nombres de especies han sido asignados a miembros de este clado incluyendo T. buffeli, T. orientalis y T. sergenti, pero se ha propuesto que representan una sola designada como T. buffeli. Originalmente esta especie tuvo origen en el búfalo de agua asiático, en un área donde no existía T. annulata (Neveu-Lemaire, 1912).
La teileriosis bovina (Bos) no es una enfermedad frecuente en Latinoamérica, y no había sido reportada en búfalos. Sin embargo, un estudio en 2016, en la región del Amazonas en Brasil, analizó molecularmente la presencia de cepas de Theileria en 13 (n=308) animales procedentes de tres granjas; específicamente 11 de ellos procedentes de una granja con historia de enfermedad linfoproliferativa. Los análisis revelaron que las cepas estaban genéticamente relacionadas con T. buffeli (Silveira et al., 2016). Más recientemente, en el estado de Maranhão en el nordeste de Brasil, en un estudio epidemiológico se detectó un animal positivo a Theileria spp., y genéticamente relacionado con el grupo T. buffeli / orientalis. Estos recientes descubrimientos sugieren que debe profundizarse en el estudio epidemiológico de esta enfermedad en América, específicamente en los búfalos que apenas tienen decenas de años de introducidos en la mayoría de los países latinoamericanos.
Tripanosomiasis
Los tripanosomas son parásitos protozoarios de la familia Trypanosomatidae, que pueden infectar a los animales domésticos, incluidos las reses y los búfalos. Se describen dos modos de transmisión de Trypanosoma vivax: la transmisión cíclica, a través de las moscas tsé-tsé, que solo ocurre en África, y la forma mecánica mediante fómites contaminados o a través de insectos hematófagos como tábanos, Stomoxys calcitrans y Haematobia irritans, lo que ocurre en África, Sudamérica, Asia, y otras regiones (Dagnachew y Bezie, 2015). Trypanosoma evansi es el principal agente causante de “surra”, hemoparasitosis que afecta varias especies, incluyendo camélidos, équidos, búfalo y otros mamíferos. En búfalos, surra es una infección crónica, caracterizada por la pérdida de peso, infertilidad y aborto, con alta tasa de infección en diferentes países de Asia, siendo uno de los principales hemoparásitos en búfalos (Desquenses et al., 2013). Verloo et al. (2000) en búfalos de agua de Vietnam del Norte encontraron solo 1.9% de animales positivos en ensayos de inoculación; sin embargo, el 22% eran seropositivos, lo que ilustra que la infección por T. evansi ocurre frecuentemente en búfalos de ese país. Mientras que, en Indonesia, Payne et al. (1991) observaron una prevalencia de tripanosomas en búfalos superior a bovinos tradicionales en la misma región, con mayor prevalencia en animales adultos.
En las Américas, la tripanosomiasis es mayormente causada por T. vivax y es frecuente en búfalos de río en América Central y del Sur, causando importantes pérdidas económicas, con una mortalidad del 22% en los becerros. Específicamente en Venezuela, los primeros estudios ya reportaban la tripanosomiasis en búfalos de agua en la región del Delta del Orinoco desde los años 70. Luego, García et al. (2005) encontraron 40% de seroprevalencia en búfalos. Posteriormente, un estudio longitudinal en los llanos venezolanos durante el periodo 2006- 2015 encontró valores constantes de prevalencia de tripanosomiasis del 23% en búfalos portadores. Sin embargo, durante un periodo prolongado de sequía en la región se produjo un foco de tripanosomiasis clínica, que afectó a más del 30% del rebaño. Los animales enfermos presentaron anemia y trastornos neurológicos, con letargia y muerte del 7% del rebaño (García et al., 2016).
En Brasil, la infección por T. vivax ha sido diagnosticada en reses en varios estados, por ejemplo: Pará, Amapá, Mato Grosso, Mato Grosso do Sul, Paraíba, Maranhão, Tocantins, Minas Gerais, São Paulo, Rio Grande do Sul, Pernambuco, Alagoas y Goias (Bastos et al., 2017). Recientemente se publicó un estudio realizado en áreas de pastos de inundación estacional en Pará, en bovinos (Bos) y búfalos, y encontraron prevalencias de T. vivax de 59.6% y 44.3%, respectivamente, confirmándose molecularmente la presencia de un solo genotipo de T. vivax en la región. Estos resultados destacan la necesidad de realizar estudios sistemáticos para caracterizar la situación epidemiológica de T. vivax en Brasil, incluyendo reses y búfalos (Pérez et al., 2020).
Neosporosis
Neospora caninum es un parásito intracelular obligado, protozoario del filo Apicomplexa. Provoca aborto en reses y búfalos en todo el mundo (Guimaraes et al., 2004). Se puede aislar N. caninum viable a partir de tejidos de búfalos infectados de forma natural, lo que indica que es un hospedero intermedio del parásito (Guy et al., 2001). El contacto con perros se asoció con infección en búfalos de Pakistán, lo que sugiere su participación en la contaminación de alimentos para búfalos (Nasir et al., 2011). La neosporosis en búfalos tiene importancia económica en varios países como Brasil, India, Italia y Vietnam (Dubey et al., 2003). A pesar de la clara asociación de N. caninum y el aborto en bovinos (Bos), en los búfalos de agua son menos frecuentes. Hay evidencia de que la respuesta inflamatoria en búfalas preñadas, e infectadas por N. caninum es eficaz en controlar la infección y evitar el aborto en la mayoría de los casos. Sin embargo, también existen evidencias de que N. caninum puede causar aborto en búfalos (de Barros et al., 2020), incluso en fetos abortados se han encontrado lesiones como encefalitis y miocarditis (Guarino et al., 2000). La seroprevalencia de N. caninum en búfalos de agua varía entre países; por ejemplo, usando el mismo método diagnóstico (IFAT) se ha reportado 34.6% en Italia (Guarino et al., 2000), 64% y 53% en búfalos en Sao Paulo, Brasil (Fujii et al., 2001), y 64% en Argentina (Campero et al., 2007). Sin embargo, un estudio en la Amazonía peruana encontró baja seroprevalencia de anticuerpos en búfalos (Jara et al., 2011).
Toxoplasmosis
La toxoplasmosis es una enfermedad zoonótica causada por Toxoplasma gondii, un parásito protozoario intracelular, del filo Apicomplexa, causante de lesiones y aborto en humanos. Los búfalos y reses se consideran resistentes a la toxoplasmosis clínica y no hay informe válido de aislamiento de T. gondii viable desde carne de búfalos (Dubey, 2010). Sin embargo, la infección en búfalos es de importancia epidemiológica, debido al riesgo de transmisión para los humanos (Alvarado-Esquivel et al., 2014). En América, en el estado de Veracruz, México, Alvarado-Esquivel et al. (2014) determinaron la seroprevalencia de T. gondii en 339 búfalos, e investigaron la asociación entre la seroprevalencia y las características de los búfalos y su entorno. Sus resultados indicaron que los búfalos en dicha zona tienen una seroprevalencia relativamente alta de infección por T. gondii. En Brasil, estudios previos han informado bajas seroprevalencias de este patógeno en búfalos en comparación con las reses, pero recientemente se reportaron seroprevalencias de 35.5% en la región norte del país, y de 27.2% en el sur (da Silva et al., 2017).
Igualmente, en Argentina se encontraron anticuerpos contra T. gondii en el 25.4% de los búfalos de agua (Konrad et al., 2014). En la región del Caribe, en 2011 un estudio en Trinidad y Tobago encontró una seroprevalencia de 7.8% de anticuerpos contra T. gondii en búfalos. Esta fue la primera documentación de toxoplasmosis en ese país, y los autores concluyen que existe toxoplasmosis en búfalos en grandes fincas en Trinidad y Tobago (Persad et al., 2011). En Cuba, Armas et al. (2018) realizaron un estudio de validación con 400 sueros de búfalos, y encontraron 221 (55.3%) con anticuerpos anti-Toxoplasma por i/ELISA, confirmando resultados con aglutinación en látex en 99.8% de casos. Este fue el primer hallazgo de seroprevalencia de T. gondii en búfalos en Cuba. En general, los búfalos se consideran resistentes a la toxoplasmosis; los estudios epidemiológicos solamente reportan evidencia serológica de infección natural por T. gondii en estos animales. No obstante, se describen la edad, el mal estado higiénico de la granja y la presencia de gatos como factores de riesgo para el desarrollo de la infección por T. gondii en búfalos. Cabe destacar que la carne de búfalo, en caso de no tener un tratamiento de congelación adecuado, podría ser una fuente potencial de infección para los humanos, así como la leche cruda de búfala (de Barros et al., 2020).
CONCLUSIONES
Desde el punto de vista zoosanitario, la reciente introducción y expansión de los rebaños bubalinos a países sudamericanos y caribeños representa un factor importante a considerar por los servicios veterinarios, especialmente en los sistemas de vigilancia sanitaria y los planes de lucha y control de las enfermedades de mayor importancia económica. Debe tenerse en cuenta que la introducción de búfalos en una región ganadera también implica introducir un nuevo factor en la cadena de transmisión y el reservorio de muchos de los patógenos que afectan los bovinos (Bos), considerando que el reservorio de un patógeno de múltiples hospederos puede ser una o varias poblaciones conectadas epidemiológicamente, en los que el patógeno puede mantenerse permanentemente y transmitirse a la población susceptible a la enfermedad (Haydon et al., 2002). En cuanto a los hemoparásitos, usemos como ejemplo la situación en becerros en Cuba.
Debido al comportamiento reproductivo estacionario de las búfalas, el 70% de los partos ocurre entre agosto-octubre, de forma que los becerros tienen edades entre tres a siete meses durante el periodo poco lluvioso (enero-abril) en el país. Por ende, en esta fase los animales enfrentan la baja disponibilidad de pastos, sobre todo en condiciones de cría estabulados, lo que lleva a que frecuentemente tengan la condición corporal y la inmunidad afectadas. Coincidentemente en este período también ocurre un incremento estacionario de la población de garrapatas R. microplus, por lo que la combinación de estos factores lleva a que se registre una elevada infestación por garrapatas en los becerros entre los tres y doce meses de edad, tambien con elevada prevalencia de A. marginale, B. bovis y B. bigemina. En este contexto, la supervisión y el control sanitario de las enfermedades parasitarias en escenarios donde conviven bovinos y búfalos requieren un enfoque integral, en el que cada elemento sea evaluado y gestionado conforme a su impacto y pertinencia para el control global de las patologías presentes en cada región.
BIBLIOGRAFÍA
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https://www.researchgate.net/profile/Daniel-Mota-Rojas/publications.
Artículo publicado en “Entorno Ganadero Agosto Septiembre 2025“
