Isabel Guerrero Legarreta
Fabio Napolitano†
Daniel Mota-Rojas
José Ángel Pérez-Álvarez
Juana Fernández-López
Patricia Mora-Medina
Belén Alavés
Jocelyn Gómez-Prado
Fabiola Torres-Bernal
Aldo Bertoni
Manuel Viuda-Martos.
La crianza comunal presenta beneficios tanto para el grupo como para la madre y la cría. El grupo se beneficia de una búsqueda de alimento más eficiente y una detección cooperativa de depredadores (Jennions y Macdonald, 1994; Mota-Rojas et al., 2019; Mota-Rojas et al., 2021; Napolitano et al., 2020; Napolitano et al., 2023). Por otro lado, la madre puede mejorar su desempeño reproductivo y aptitud física, mientras que el neonato incrementa su ganancia de peso, tasa de supervivencia y capacidad de termorregulación (Schubert et al., 2009; Mota-Rojas et al., 2022a, b; Bienboire-Frosini et al., 2023). Investigaciones recientes indican que, tanto en animales domésticos como en fauna silvestre, el cuidado de los recién nacidos no se limita únicamente a los padres biológicos (Glasper et al., 2019).
En humanos y en otras especies, se observan sistemas sociales como la crianza comunal (Lukas y Clutton- Brock, 2012; MacLeod y Lukas, 2014; Koenig, 2017; Dubey et al., 2018), donde los miembros de un mismo grupo proporcionan cuidados parentales a neonatos de congéneres que no son sus hijos biológicos (Jennions y Macdonald, 1994; Engelhardt et al., 2016a). Estos cuidados incluyen alimentación, limpieza y aloamamantamiento (Jennions y Macdonald, 1994; Orihuela et al., 2019; 2021b; Mota-Rojas et al., 2021; Bienboire-Frosini et al., 2023). El aloamamantamiento, en particular, se refiere a la práctica en la cual las crías son amamantadas por hembras que no son sus madres biológicas, y a las hembras que permiten esta conducta (Riedman, 1982; Komdeur, 1994; Bon y Campan, 1996; Solomon y French, 1997; Doolan y Macdonald, 1999; Lukas y Clutton-Brock, 2012; Patricia Mora-Medina et al., 2018; Mota-Rojas et al., 2021). Esta conducta no es generalizada entre las especies, pero se observa en ungulados con camadas numerosas, como los cerdos, y en aquellos con una sola cría, con la excepción de las cabras (Miková y Sovják, 2005) y los búfalos de agua no son la excepción.
A pesar del gasto energético que implica la lactancia y la importancia del reconocimiento de la cría, los comportamientos aloparentales y el aloamamantamiento en particular generan controversia. Se sugiere que algunas especies, basándose en diversas hipótesis, deciden ignorar el gasto energético que supone alimentar y cuidar a un recién nacido no filial (Bădescu et al., 2016). El objetivo del presente artículo es revisar y analizar las diferentes hipótesis planteadas con el fin de explicar los comportamientos alomaternales.
HIPÓTESIS COMO ESTRATEGIA DE LAS HEMBRAS
Parentesco genético
En la actualidad se reconocen ocho hipótesis que buscan justificar la conducta por la cual las madres permiten el ordeño por parte de crías no filiales, a pesar del gasto energético que la lactancia representa (Mota-Rojas et al., 2021; Orihuela et al., 20221b; Mota-Rojas et al., 2022b). Aquellas asociadas a la experiencia de la madre son: 1) madres primerizas que lactan de manera espontánea o perdieron a sus crías y por lo tanto requieren evacuar la leche; 2) el acceso a crías ajenas con el objeto de evacuar la leche sobrante después del ordeño de las crías filiales, optimizando recursos; 3) orientación inadecuada del cuidado de los padres donde la madre no es capaz de distinguir cuando la cría que ordeña es ajena o filial; 4) amamantamiento recíproco que busca también con el fin de mantener un estado físico mejor al compartir la actividad de lactancia entre múltiples hembras; y 5) la permanencia de la estabilidad social dentro del rebaño que explica la obtención de beneficios jerárquicos, de aprendizaje y en general sociales para la supervivencia del rebaño. Las principales hipótesis relacionadas al aloamamantamiento se muestran en la figura 1 (Packer et al., 1992; Roulin and Heeb, 1999; Bartoš et al., 2001; Maniscalco et al., 2007; Zapata et al., 2009b, 2009a; Engelhardt et al., 2014,2016b; Orihuela et al., 2021a,b; Mota-Rojas et al., 2022b).
Está teoría argumenta las estrategias de supervivencia de las crías adoptadas por las madres con el objeto de mantener su línea genética; es decir, se sugiere que la madre permite el acceso de crías ajenas no filiales, siempre y cuando éstas pertenezcan a su descendencia debido a la similitud genética; adicionalmente, el aloamantamiento se restringe a las crías con parentesco que sufran un grado de desnutrición por improductividad láctea de la madre biológica. Asimismo, la hipótesis de parentesco genético explica que surge debido a la constante similitud genética que existe dentro de los grupos sociales reducidos (Roulin, 2002). En un estudio en renos donde registraron las solicitudes de amamantamiento durante un tiempo determinado, concluyeron que al menos en esta especie de mamíferos no se respaldó la función hipotética explicada por la selección influenciada por el parentesco (Engelhardt et al., 2016b), aunque en especies politocas como las suricatas, sí se encontró que el parentesco funge como un factor para el acceso al amamantamiento en crías de madres de alta jerarquías, por lo que se cataloga como un beneficio indirecto de la lactancia exclusiva dentro de los grupos sociales de las suricatas. Esta estrategia de discriminación se justifica por los costos sumados de la gestación en hembras preñadas o la evasión de estados fisiológicos que conllevan al aborto (MacLeod et al., 2013).
En perros criados en libertad se encontró que la hipótesis de parentesco podría también respaldarse, debido a que en estudios recientes se mencionan factores como la edad de las crías, y la disponibilidad de recursos en grupos con hembras emparentadas; por lo que no se descarta como posible causa de estas conductas (Silva et al., 2016). En especies monotocas como la jirafa, donde mayores tasas de aloamamatamiento se registran, también se estudió la hipótesis de parentesco debido a su sistema de organización; en el cual una manada está compuesta de varios subgrupos que dependen de factores preferenciales como el emparentamiento. En periodos postparto de alrededor de dos semanas, las hembras se reintegran al grupo y las crías forman subgrupos que reciben cuidado aloparental, por lo que las incidencias del aloamamantamiento se incrementan de manera exponencial en este mamífero; no obstante, aunque la hipótesis no puede ser descartada debido a la estructura grupal de la especie se sugiere, que la teoría más apoyada es el robo de la leche y la tolerancia de las madres no biológicas (Gloneková et al., 2016).
Reciprocidad
El amamantamiento es una parte esencial del cuidado materno, ya que contribuye al proceso evolutivo de supervivencia y crecimiento (Noonan and Rippeyoung, 2011), y sigue siendo una parte esencial del vínculo madre-cría y del cuidado materno desde el punto de vista conductual (Gloneková et al., 2017). Sin embargo, es un proceso que demanda mucha energía por parte de la hembra y requiere de estrategias más interesantes y complejas para cubrir dichos requerimientos (MacLeod et al., 2013; Gloneková et al., 2020). Algunos autores consideran esta acción como una especie de altruismo recíproco, donde el animal amamanta o ayuda a otros individuos a costa de su bienestar (Trivers, 1971).
Esta hipótesis sugiere que las hembras amamantarán recíprocamente a las crías, asumiendo la cooperación entre individuos dentro de una manada y de esta forma aseguran la lactancia y favorecen la supervivencia de la descendencia tanto propia como de otros miembros del grupo (Murphey et al., 1995; Roulin, 2002). La reciprocidad implica un beneficio de la crianza en grupo, ya que promueve una mejora en la condición física de ambas madres y contribuye a reforzar la inmunidad de las crías (Mota-Rojas et al., 2021; Orihuela et al., 2021b; Mota-Rojas et al., 2022b), aspectos que involucran otras hipótesis que serán abordadas más adelante. En un estudio realizado durante 2007-2011 con jirafas (Giraffa camelopardalis), se observaron 24 hembras y 37 crías en cuatro jardines zoológicos en la República Checa, registrando 2514 eventos de lactancia. Los hallazgos demostraron que el 83% de las hembras amamantó a un ternero no filial y el 86.5% de los terneros se amamantó de una hembra no materna; por lo tanto, las jirafas representan una de las ocurrencias más altas de aloamamantamiento entre los mamíferos no domesticados (Gloneková et al., 2016). De manera similar, en el bisonte salvaje de Yellowstone (Bison bison), Jones y Treanor (Jones and Treanor, 2008) observaron comportamientos cooperativos, como el aseo de los recién nacidos, e incluso el consumo de las placentas por diferentes hembras adultas, actividades que podrían ser un alivio temporal materno y aumentar las posibilidades de supervivencia de las crías. A pesar de los beneficios potenciales para todas las madres y las crías tanto receptoras como cuidadoras, es probable que la alolactancia imponga costos sustanciales a todas las madres, ya que ésta es el aspecto más costoso del cuidado materno (Clutton- Brock et al., 1989).
Diversos estudios evidencian los costos asociados con la reciprocidad como: los ayudantes sufren una pérdida de peso significativa en la chova de alas blancas (Corcorax melanorhamphos) y la marmota alpina (Marmota marmota) (Nelson and Ellis, 1994), las tasas de crecimiento se reducen en la cría de cíclidos ayudantes (Neolamprologus pulcher), existen costos a largo plazo en el martín pescador de varios colores (Ceryle rudis), en el que los altos niveles de inversión en la protección de los nidos y la alimentación de las crías se asocian con una supervivencia reducida y menores posibilidades de apareamiento (MacLeod et al., 2015). Hay otros tipos de reciprocidad, incluidas las generalizadas y las indirectas. En el primer tipo, hay un efecto en toda la población y aumenta la probabilidad de que todos los individuos cooperen después de la interacción social, independientemente del receptor. Por el contrario, los individuos que practican la reciprocidad indirecta deciden ayudar y cooperar con otros a pesar de que hayan recibido ayuda de ellos o no (Taborsky et al., 2016).
Desempeño materno
En ciertas especies, la lactancia colectiva, aloamamantamiento o lactancia comunitaria permite la mejora del rendimiento reproductivo cuando se compara con aquellas madres que no realizan esta práctica, siendo más frecuente en animales en cautiverio. En algunos caso, ciertas madres lo realizan para mejorar sus habilidades maternas (Miková and Sovják, 2005). Por tanto, se observa principalmente en hembras primíparas, en madres inexpertas o hembras no paridas que lactan espontáneament (Roulin, 2002; Miková and Sovják, 2005; Stábile, 2013). Este comportamiento se observa en búfalas de agua (Bubalus bubalis), en donde se asoció la presencia de esta actividad con la falta de experiencia de las madres o hembras jóvenes amamantando crías no filiales (Murphey et al., 1995). Además, se demostró que las madres que aloamamantan a crías ajenas, aumentan sus niveles de producción láctea (Murphey et al., 1995; Roulin, 2002; Mota-Rojas et al., 2019; Napolitano et al., 2020; Orihuela et al., 2021b; Mota-Rojas et al., 2022b). La teoría de que las hembras sin experiencia suelen alimentar a crías no filiales también podría aplicarse a aquellas que no han pasado por una etapa reproductiva pero presentan lactancias espontáneas como en el estudio de Creel et al. (1991) en mangostas enanas (Helogale parvula).
En estos animales, hembras con lactancias espontáneas registraron eventos de aloamamantamiento, pudiendo optar por esta conducta para mejorar su propio desempeño hacia futuras crías. No obstante, esta ventaja no puede ser considera en todas las especies. Por ejemplo, en hembras jóvenes de lobo marino sudamericano (Arctocephalus australis) este comportamiento no se ha observado debido a que únicamente tienen una cría al año y las madres destinan aproximadamente 11 meses para la crianza, formando lazos olfativos, visuales, vocales y auditivos estrechos con los recién nacidos, por lo cual son poco comunes los cuidados aloparentales (Phillips, 2003; Stábile, 2013). Los estudios relacionados con el comportamiento social en carnívoros demuestran características selectivas que favorecen la crianza cooperativa promovida por mecanismos endocrinos como altas concentraciones de prolactina y OT; bajos niveles de testosterona y glucocorticoides (Montgomery et al., 2018), resultando relevante la relación existente entre estos polipéptidos y el mecanismo de eyección láctea (Lollivier et al., 2002; Macias and Hinck, 2012; Mota-Rojas et al., 2021). Los mecanismos aloparentales representan una segunda vía para la comprensión del comportamiento reproductivo cooperativo, en donde la progesterona, prolactina y OT actúan sobre hipotálamo, glándula pituitaria posterior y glándula mamaria para promover la atención materna (Kenkel et al., 2017).
Beneficios sociales
Además de las características positivas previamente mencionados, en monos capuchinos (Cebus nigritus) se asocian beneficios sociales del aloamamantamiento, tales como una disminución de agresiones, mejores lazos sociales, menor cantidad de infanticidios y el mantenimiento de rangos sociales (Baldovino and Di Bitetti, 2007; Riedman, 1982). El aloamamantamiento también se describe como la forma más extrema de crianza comunal en mamíferos, siendo común entre algunos ungulados como ciervos rojos, (Cervus elephus) (Bartoš et al., 2001), búfalos de agua (Bubalus bubalis) (Murphey et al., 1995), bovinos (Bos taurus) (Víchová and Bartoš, 2005), y camellos (Camelus dromedarius) (Brandlová et al., 2013), entre otros, pero poco común en equinos, en donde los casos reportados implicaron la adopción de potros no filiales (Olléová et al., 2012). En hipopótamos (Hippopotamus amphibius) se encontró por primera vez lactancia colectiva en cautiverio en una familia compuesta por un macho adulto, dos hembras multíparas (abuela y madre), y una cría, relacionándose el parentesco y beneficios sociales en donde se observaron acciones para proteger y aumentar la tasa de supervivencia de la cría con el amamantamiento proporcionado tanto por la madre como por la abuela (Pluháček and Bartošová, 2011).
En especies con ambientes sociales establecidos y fortalecidos como las suricatas (Suricatta suricatta), este comportamiento se realiza con regularidad, además de mantener una atención continua para proteger a las crías y la comunidad de posibles depredadores; hembras que recientemente perdieron sus propias camadas y aquellas con exceso de leche son las mayormente involucradas en esta actividad (MacLeod et al., 2015). En animales que viven en grupos con uno a cuatro adultos, el vínculo madre-hijo es fuerte y el cuidado aloparental es inusual. Sin embargo, este comportamiento se observó en cobayas silvestres (Cavia aperea) en un grupo con un macho, dos hembras y cuatro crías, hipotetizando que esto podría estar influenciado por el tipo de estructura social, disponibilidad de alimento, tiempo de parto, cohesión, y adaptación al grupo (Monticelli et al., 2018). En renos no se ha demostrado que la lactancia comunal proporcione beneficios a las madres (Engelhardt et al., 2014), aunque se sugiere otro beneficio denle relación con el crecimiento del grupo-manada, considerándose como una forma de mejorar aptitudes reproductivas debido a la supervivencia que presenta y el mantenimiento y crecimiento de poblaciones, promoviendo beneficios a largo plazo (Kingma et al., 2014; Ogino et al., 2021), y mejorando directamente las aptitudes físicas grupales (Kingma et al., 2014; Kokko et al., 2001; Teunissen et al., 2021).
Evacuación de la leche
Esta hipótesis mantiene que las hembras que practican la lactancia colectiva lo hacen para evacuar el excedente de leche que su cría no consumió, evitando el dolor debido a la inflamación de glándula mamaria con apoyo de una cría no filial (Roulin, 2002). Esta estrategia además mejora las cualidades físicas de las madres al reducir el peso vivo, mejorando la agilidad para buscar alimento, y evitando ser cazados con facilidad por algún depredador (Miková and Sovják, 2005). Focas hembras que suelen acumular reservas de grasa previo a su proceso de parto, presentan más dificultades al nadar, por ello pueden regresar al mar después de haber disminuido ese excedente de peso (Beck et al., 2000).
En murciélagos (Nycticeius humeralis), las hembras producen elevadas cantidades de leche, por ello acuden al aloamamantamiento con el objetivo de evitar el desarrollo de mastitis y promover la eyección láctea (Wilkinson, 1992). Así mismo, Paranhos da Costa et al. (2000), encontraron que el aloamamantamiento, puede verse afectado por el sexo de la cría filial o no filial, y además, esta actividad no representa un desequilibrio nutricional para la cría parental ya que la leche proporcionada a crías ajenas es aquella que inicialmente no pudo consumir la primera (MacLeod et al., 2015; MacLeod and Lukas, 2014). Así mismo en algunas ocasiones el aloamamantamiento representa una actividad beneficiosa en hembras que perdieron a sus crías debido a que se promueve la eyección láctea previniendo y evitando futuras patologías como mastitis (Lee, 1987; Mota-Rojas et al., 2019; Mota-Rojas et al., 2021).
Cuidado maternal mal dirigido
La lactancia, puede considerarse como un comportamiento erróneo o mal dirigido, atribuido a que algunas hembras no se percatan de estar amamantando a un recién nacido de otra madre (Mota-Rojas et al., 2021). Por tanto la hipótesis del cuidado parental mal dirigido propone que una madre transfiere alimentación a descendencia ajena sin percatarse, desviando el cuidado maternal de sus propias crías (Roulin, 2002). Sin embargo, se plantea también que la hembra puede reconocer cuando está alimentando a una cría externa y aun así permitir el robo de leche. Diversos estudios evaluaron la influencia que tiene la inexperiencia de madres jóvenes en el proceso de reconocimiento de las crías. Uno de ellos se llevó a cabo en leones marinos (Eumetopias jubatu) evaluando hembras primíparas y multíparas amamantando a crías no filiales. Los resultados determinaron que ambos tipos de hembras amamantaron a las crías no filiales con la misma frecuencia.
Sin embargo, las hembras primíparas pasaron mucho más tiempo amamantando a las crías no filiales (media = 359,1 s, n = 8) que las madres multíparas (media = 29,8 s, n = 8), y estas últimas sólo permitieron la ingesta de leche mientras dormían, por el contrario 7 de las 8 madres primíparas permitieron el amamantamiento sin estar en períodos de descanso (Maniscalco et al., 2007). Estos resultados podrían ser consistentes con la hipótesis de madres que alimentan a crías ajenas para mejorar sus habilidades maternas, dado que se podría explicar que las hembras sin experiencia manifiestan conductas de amamantamiento con más frecuencia que las madres con experiencia, con el fin de ir perfeccionando sus habilidades maternales, o en otras palabras, una falta de destreza dada su inexperiencia (Doolan and Macdonald, 1999).
En guanacos existe también un estudio de caso sobre comportamiento maternal mal dirigido en chulengos de un mes de edad, los cuales fueron amamantados simultáneamente por la misma hembra y una de las crías no tenía parentesco con la madre. Aparentemente la madre no fue capaz de distinguir entre su cría y la ajena y no mostró signos activos de rechazo (Zapata et al., 2010). Otros estudios en roedores degú (Octodon degus), evaluaron la capacidad de las hembras para discriminar entre su descendencia y las crías no filiales durante la lactancia. Consideraron la edad de las crías como un impulsor de los comportamientos de rechazo, midiendo el efecto de la diferencia de edad al exponer a las hembras lactantes a sus propias crías y a una no emparentada con una edad similar o diferente (3-4 días de diferencia). Los resultados sugieren que la discriminación por parte de las madres degú no ocurre en las crías no emparentadas y el tiempo de lactancia hacia las mismas crías tampoco se vio influenciado por la diferencia de edad (Ebensperger et al., 2006). No obstante, aún debe evaluarse a detalle el impacto que tiene en las hembras degú el comportamiento maternal mal dirigido para valorar el costo que tendrá el desvió de alimentación hacia crías no emparentadas.
Dado que los comportamientos alomaternos son más comunes en especies que habitan en grupos densos, las hembras que se reproducen y viven en colonias grandes corren un mayor riesgo de presentar cuidados maternales mal dirigidos, por tanto, requieren estrategias que ayuden a restringir el cuidado exclusivo de sus propias crías con el fin de optimizar el desarrollo y posibilidades de supervivencia de los recién nacidos (Val-Laillet and Nowak, 2006). Por lo anterior algunos autores proponen que una forma en que las madres que crían en comunidades grandes puedan disminuir los costos de ofrecer atención y recursos a crías no filiales, requiere de estrategias que refuercen los cuidados maternos a las propias crías ante crías no emparentadas, acompañado de un mecanismo de reconocimiento de parentesco, que según Hayes et al. (2004) requiere de la capacidad cognitiva de las madres para distinguir a sus crías de las de otras hembras (reconocimiento) y de una respuesta conductual de rechazo hacia crías genéticamente diferentes (discriminación). Mateo (Mateo, 2002) refiere que la falta de nepotismo o el trato favorecido hacia las crías propias, no solo está presente debido a la incapacidad de los animales para reconocer a crías no propias y que los beneficios de realizarlo superan los costos. El amamantamiento por sí mismo tiene beneficios significativos en la madre. Roulin (2003) postula que las hembras que permiten la lactancia de las crías ajenas se benefician al aumentar la concentración de prolactina cuando su propia descendencia no le ayuda a estimular adecuadamente las glándulas mamarias durante la succión, lo cual podría mejorar la inmunidad de las madres y a su vez elevar su resistencia contra algunos microorganismos.
Además, el robo de leche podría significar menores costos en comparación a los costos que tendría sobre las madres mantenerse en alerta para identificar, reconocer y rechazar crías ajenas (Roulin, 2002). Sin embargo, en mamíferos silvestres, la lactancia materna también puede acelerar la mortalidad de las madres, debido al gasto fisiológico y energético que se requiere para alimentar a sus crías y a un individuo no emparentado (Clutton-Brock et al., 1989). Ambas aseveraciones dan un indicio de que el robo de leche es más frecuente en poblaciones grandes, pero representa un menor desafío que en poblaciones silvestres, los costos y beneficios del aloamantamiento deben seguirse discutiendo para cada caso en particular.
HIPÓTESIS COMO ESTRATEGIA DE LAS CRÍAS
Se llama succión comunitaria o alosucción cuando una cría succiona leche de una hembra que no es su madre, la ocurrencia de este evento es relevante, pues probablemente es una estrategia que llevan a cabo las crías para robar leche de madres no biológicas, asentando un comportamiento oportunista de los recién nacidos o alternativamente como un comportamiento altruista o de reciprocidad por parte de las hembras (Brandlová et al., 2013).
Robo de leche
Además de las explicaciones antes mencionadas entorno al cuidado parental mal dirigido, la hipótesis del robo de leche propone que algunas crías tratan de robar leche de una hembra que no es su madre, a través de estrategias que favorecen el robo de ésta. Una de ellas consiste en amamantar desde posiciones específicas, principalmente manteniéndose lejos de la cabeza de la hembra o tratando de ocultarse detrás de la descendencia filial (Packer et al., 1992). Con respecto a esto, un estudio en jirafas, determinó que las crías no filiales amamantan con más frecuencia cuando están junto con los filiales que cuando están solos y tratan de adoptar posiciones en las que pueden obstaculizar el proceso de reconocimiento, encontrando que el 83% de las hembras amamantó a descendencia no filial y el 86.5% de crías (32 de 37 terneros) mamó de una hembra que no era su madre.
Esto demuestra que las jirafas representan una alta ocurrencia de aloamamantamiento y alosucción comunal (Gloneková et al., 2016), apoyándose aparentemente por estrategias implementadas por las crías que dificultan el reconocimiento e incrementa los comportamientos parentales mal dirigidos. Bajo este mismo sentido un estudio en Camellos (Camelus bactrianus) confirmó de igual manera la presencia de estrategias que usaron las crías para llevar a cabo el robo de leche, encontrando que los terneros no filiales mamaron frecuentemente en posición lateral e inclusive éstos nunca mamaron en la posición paralela y dirección contraria a la madre, que es la posición normal. Aunado al posicionamiento también los terneros no filiales se incorporaron preferentemente cuando el ternero filial mamaba y solo en cinco casos (15,6%) los terneros mamaron de la madre no materna en ausencia del ternero filial. Aunado a lo anterior, a medida que los terneros crecían, la incidencia de alosucción aumentaba (Brandlová et al., 2013). Esto último puede deberse al mejoramiento de las habilidades de las crías para burlar a las hembras o también porque las crías mayores presentan mayor motivación para robar leche a causa del proceso de destete.
En búfalos de agua existen resultados similares. Según Murphey et al. (1995), la alosucción exitosa de crías no emparentadas tiene un incremento en la tasa de aceptación cuando se alimentan al mismo tiempo que las crías emparentadas. Las mismas observaciones en este sentido se presentaron en un estudio que evaluó a 11 vacas de carne multíparas donde se observó que después de la implementación de una estrategia de lactancia controlada, las madres inicialmente olían a una cría extraña durante más tiempo y lo discriminaban después cuando intentaba amamantar. Por otro lado, cuando los terneros nacidos de las vacas fueron expuestos a la madre no biológica, intentaron evitar la interacción cara a cara (Silveira et al., 1993).
La conducta de la madre durante la lactancia también puede modificar el comportamiento de succión de las crías, favoreciendo el aloamamantamiento, prueba de ello se reflejó en una granja de ciervos rojos con 50 terneros recién nacidos que se observaron a lo largo de su primer mes de vida y analizaron 1015 episodios de succión. Los resultados apuntaron que en 690 ocasiones los terneros mamaron de ciervas maternas y en 325 casos de ciervas no maternas. Los terneros que mamaban de ciervas maternas y no maternas presentaron una frecuencia de succión 1.6 veces mayor que los terneros que se alimentaron solo de ciervas maternas (Bartoš et al., 2001), lo que sugiere que el comportamiento de amamantamiento de las ciervas puede modificar el comportamiento de alimentación de sus terneros, dado que cuantos más terneros no filiales amamante la cierva materna, las crías mostraron mayor frecuencia de succión. Otra causa que probablemente incrementa la alosucción y que se atribuye en cierta medida a la madre, se refiere que entre los animales salvajes las hembras de ciervo ibérico (Cervus elaphus hispanicus) pueden generar una baja producción de leche, por ende las crías tienden a mamar más de otras hembras (Miková and Sovják, 2005).
Esta afirmación es consistente con la hipótesis del amamantamiento como una respuesta compensatoria ante el suministro reducido de leche materna. Dado el papel crucial de la leche materna, se menciona que las crías pueden alimentarse de hembras que no son sus madres para tratar de compensar deficiencias nutricionales como el bajo peso al nacer o el suministro insuficiente de leche materna (Víchová and Bartoš, 2005), también Roulin y Heeb (1999) propusieron que podría tener una función inmunológica para las crías pues al amamantar a varias madres lactantes, obtienen compuestos inmunes más amplios, por tanto maximizan la resistencia contra microorganismos. No obstante, otros autores mencionan que existe también la posibilidad de que la alosucción disponga a enfermedades, un ejemplo de esto quedó reportado en búfalos de agua, en donde observaron comportamientos de aloamamantamiento y alosucción en una manada de búfalos aunado a una alta prevalencia de la enfermedad de Johne o paratuberculosis, que representa a una enteritis granulomatosa crónica e incurable causada por Mycobacterium avium; no obstante, la razón de la alta tasa de infección en esta manada de búfalos no se logró establecer definitivamente, pero se sugiere que es posible que una mala nutrición, el descontrol de la infección, lactancia comunitaria y los comportamientos de amamantamiento de los búfalos de agua contribuyan de manera importante como factores predisponentes (Dalto et al., 2012).
Compensación
La motivación de las hembras para amamantar a menudo se explica como una compensación de los requerimientos nutricionales de las crías (Bartoš et al., 2001). De acuerdo con la teoría de compensación, las hembras que están en mejor condición corporal pueden ser más tolerantes con las crías no filiales, esta hipótesis se tomó en cuenta en un estudio llevado a cabo en guanacos, en donde se observó que las madres que permitieron la alosucción presentaron un peso corporal significativamente menor (P=0,02), además de una menor aceptación de los intentos de amamantamiento de crías filiales (P=0,004) en comparación con las madres que amamantaron exclusivamente a sus crías (Zapata et al., 2010), sus resultados sugieren que las crías pueden compensar deficiencias nutricionales con el suministro de leche a través del alosucción, pero genera en las hembras una peor condición corporal.
En este mismo sentido otro estudio realizado en 21 vacas lactantes y sus 18 crías con una observación desde su nacimiento hasta los 203 días de vida de las crías, los hallazgos más relevantes mencionan que todos los terneros que realizaron alosucción, también amamantaban de sus madres con frecuencia, en este sentido refieren que la alosucción en terneros no representa un fracaso del cuidado materno por lo que no se apoya en este contexto la hipótesis de cuidado maternal mal dirigido. Por otro lado, extraordinariamente los terneros que mamaron con más frecuencia tendieron a crecer menos y tuvieron un peso más bajo al destete que los terneros que mamaron ocasionalmente de madres no maternas, además estos terneros no aumentaron de peso por encima de los terneros que mamaron con poca frecuencia (Víchová and Bartoš, 2005).
Estos resultados concuerdan con los hallazgos de un estudio en ciervos colorados donde los terneros alolactantes crecieron en menor medida que los lactantes exclusivamente de ciervas maternas, a pesar de que su frecuencia de succión fue alta (Bartoš et al., 2001). Engelhardt et al. (2016a) compararon las hipótesis de compensación y nutrición mejorada en renos (Rangifer tarandus), estudiando 25 hembras con sus crías cuantificando si los recién nacidos se benefician con el robo de leche al tener un bajo peso al nacimiento, suministro insuficiente de leche materna, o retraso en el crecimiento. Los resultados arrojaron que, aunque el bajo peso al nacer no influyó en el número de eventos de alosucción, los mismos animales aumentaron su ganancia de peso (0,46%) mientras estaban más involucrados en los eventos de alosucción. Sin embargo, no se encontraron datos suficientes en este estudio para apoyar la hipótesis de compensación. Bajo otro punto de vista lo que sí está documentado en estudios de compensación, es que los machos son más persistentes y de esta manera tienen más éxito en el robo de leche que las hembras.
En consecuencia, los destetados excepcionalmente grandes suelen ser machos por tanto parece ser que la consideración del sexo de la cría refiere una ventaja en tamaño y condición que beneficia mucho más a un macho que a una hembra (Reiter et al., 1978). Finalmente, es importante considerar que las crías que realizan alosucción pueden correr el peligro de lesiones que resultan de las respuestas agresivas de las hembras no maternas, además de un mayor riesgo en la transmisión de patógenos por medio de la leche (Roulin and Heeb, 1999). Por tanto, se deben seguir analizando los costos y beneficios particularmente para cada caso de lactancia comunal, pues de ser más grande los costos que los efectos positivos, deben implementarse estrategias que ayuden a las hembras a concentrarse en la alimentación exclusiva de su descendencia.
Nutrición mejorada
El amamantamiento es un evento muy desgastante para la madre puesto que la formación de leche representa un componente importante del desgaste energético materno, debido a su alto contenido de grasa, azúcares, materia seca, proteína cruda y ácidos grasos (Milligan et al., 2008). Sin embargo, durante el alocuidado y aloamamantamiento las madres pueden separarse de sus bebés de manera segura para alimentarse sin descuidar aspectos como la protección, el aprovisionamiento, el transporte y por supuesto, la alimentación de las crías durante la ausencia de la madre (Raboin et al., 2021).
Este aloamamantamiento y alocuidado por parte de cuidadoras, machos reproductores u otros ayudantes (generalmente crías más tempranas) (Heldstab et al., 2019), le permite a la madre aumentar la ingesta de energía, que es particularmente necesaria para la lactancia y la calidad de la leche que brinda, pero también tiene otras ventajas para la cría (Raboin et al., 2021). Por ejemplo, mantener un nivel estable de entrada de energía establece el límite superior para el tamaño del cerebro de una especie. Una mayor cantidad de nutrientes en la dieta está asociada con mayor metabolismo energético de la cría aumentando el tamaño del cerebro (Roberto Carlos Burini and Leonard, 2018; Raboin et al., 2021). Esta provisión estable de nutrientes provisto por los cuidados alomaternos y maternos, genera una amortiguación cognitiva mediante la posibilidad de un destete más temprano y períodos juveniles más prolongados, costos reducidos de locomoción por parte de la cría, y comportamiento cooperativo. Al operar todos simultáneamente permiten la ampliación del cerebro en algunos mamíferos (Burini y Leonard, 2018).
La leche de las cuidadoras no es de la misma calidad que la de la madre, lo que está demostrado en muchas especies de mamíferos como el mono ardilla boliviano (Saimiri boliviensis boliviensis) en el que se compararon los porcentajes de componentes de la leche de dos grupos diferentes de hembras, madres y cuidadoras demostrando que la grasa, MS y GE en la leche de las alomadres fue menor que la de las madres, lo que puede relacionarse con la variación en la condición materna entre estos dos grupos.
Aun así, el grupo de cuidadoras de mono ardilla promediaron 4,56% de grasa, 3,59% de proteína cruda, 6,98% de azúcar, 16,59% de materia seca y 0,91 kcal/g (Heldstab et al., 2019). En suma, la calidad de leche de la madre y la de la o las alomadres, también influye en la mejora de la dinámica leche-microbiota-cerebro-comportamiento en el contexto de la coevolución del eje intestino-cerebro y el comportamiento de la cría en un futuro (Allen-Blevins et al., 2015) y esto se explica de la siguiente manera: Los componentes de la leche influyen directamente en la ecología de la microbiota comensal de la cría (Martin and Sela, 2013; Rautava, 2012), la cual va coevolucionando a medida que se expone durante los primero años/meses de vida a microbiotas complejas a través de la leche de la madre.
Esta no solamente mejora la función inmunológica, sino que también en la biodisponibilidad de los nutrientes y en el comportamiento de la cría (Allen-Blevins et al., 2015). Aunque se asocia a una menor cantidad de componentes como grasa o proteína cruda, se considera que se enriquece en cuanto a células inmunológicas, minerales, hormonas y oligosacáridos únicos (Hinde and German, 2012), lo cual es un factor que depende de características genéticas, patogénicas, somáticas, históricas de vida, filogenéticas y ambientales maternas (Chaturvedi et al., 2001; Power y Schulkin, 2013), aspecto fundamental para el desarrollo fisiológico de la cría (De Leoz et al., 2015). Por otro lado, el enriquecimiento de la microbiota intestinal ayuda a sintetizar mayor cantidad de vitaminas y a fermentar los carbohidratos no digeribles (Turroni et al., 2014). El metabolismo de tales carbohidratos también puede aumentar la biodisponibilidad de minerales, como el hierro, para el huésped sustancias que impactan en la síntesis de neurotransmisores.
Las hormonas de origen materno, ingeridas a través de la leche, también influyen en el crecimiento, desarrollo y comportamiento (Desbonnet et al., 2014; Savino et al., 2009). Por otra parte, también existen situaciones en las que el amamantamiento, aunque supone una ventaja para la hembra al aumentar la energía disponible para su reproducción al dejar que otra hembra alimente a su cría (Cerrito, 2022), también hay casos donde no supone ninguna ventaja para la cría, como menciona Lee (1987) en elefantes africanos (Loxodonta africana), donde los eventos de alomamaje representaron solo el 3,7% (de un total de 1865 eventos) y se realizaron en hembras nulíparas. Por lo tanto, no proporcionaron leche a la descendencia ajena y la mejora nutricional estuvo ausente.
Función inmune
Uno de los principales beneficios del amamantamiento para los terneros es la posibilidad de obtener una amplia variedad de anticuerpos al alimentarse de diferentes hembras, para mejorar su sistema inmunológico y resistencia a enfermedades (Mota-Rojas et al., 2021). Los anticuerpos se transfiere mediante el amamantamiento, un mecanismo crítico para la supervivencia temprana de los vertebrados recién nacidos que tienen una respuesta inmune no completamente funcional al nacer (Garnier et al., 2013). Garnier demostró la transferencia pasiva de inmunoglobulinas a través del aloamamantamiento (Garnier et al., 2013), empleando dos grupos de hembras de jerbo mongol (Meriones uguiculatus) que estaban amamantando, las cuales fueron inoculadas previamente con dos vacunas diferentes.
El primer grupo fue inoculado con influenza y el segundo grupo con Borrelia burgdorfer, al final del experimento las crías que amamantanban a ambos grupos obtuvieron títulos altos de anticuerpos contra ambas enfermedades, demostrando la transferencia pasiva de inmunidad por medio del aloamamantamiento. Sin embargo, en un estudio realizado por Becker et al. (2007) en roedores (Octodon degus) encontraron que la cría comunal no mostró tener una mejora inmunológica para respaldar la hipótesis de la inmunocompetencia, aunque si hubo transferencia de IgG e IgA. Cuando la madre se expone a microorganismos patógenos, ya sea de forma natural en el medio ambiente o de forma sintética a través de la vacunación, como en el caso anteriormente mencionado; la glándula mamaria produce inmunoglobulinas IgA a través de las células plasmáticas derivadas de los linfocitos B en el intestino.
Estas inmunoglobulinas migran con las células plasmáticas a la leche de 2 a 4 semanas antes del parto, luego la transferencia de IgG e IgM de la sangre al tejido mamario alcanza su punto máximo en el parto (Mota-Rojas et al., 2021). Esto es importante porque el calostro es el líquido que, en promedio, contiene la mayor concentración de inmunoglobulinas; contiene 6 g en 100 g, que van del 2 al 23%, en comparación con solo el 0,1% en la leche (Arizala and Olivera, 2007). Los componentes de la leche influyen también directamente en la ecología de la microbiota comensal de la cría (Clancy et al., 2013), con el fin de transmitir inmunidad y evitar enfermedades autoinmunes, alérgicas e infecciones (Rook et al., 2013). La cría que se alimenta de varias hembras por lo general obtiene niveles más altos de anticuerpos (Roulin and Heeb, 1999). Sin embargo, la cría no es la única que recibe un beneficio respecto a lo alolactancia, la madre también tiene beneficios inmunológicos, porque la cavidad bucal del recién nacido contiene una variedad de microorganismos.
El contacto con los tejidos de la madre puede provocar la lisis celular que activa la producción de anticuerpos que son transportados en el torrente sanguíneo a los antígenos contenidos en la superficie celular de los microorganismos. Roulin (2002) describe una regulación endocrina del alolactancia, donde el mantenimiento de altas concentraciones de prolactina contribuye al refuerzo inmunológico de la madre. A pesar de las ventajas, Dalto et al.,(2012) sugieren que el amamantamiento es un factor de riesgo para contraer la enfermedad de Johne o paratuberculosis en búfalas, mientras que la producción de leche también puede verse afectada en los sistemas de crianza de vacas y búfalas (Mota-Rojas et al., 2019). En especies especialmente agresivas el aloamamantamiento puede representar una desventaja debido a una mayor probabilidad de sufrir lesiones por las respuestas de las madres.
PERSPECTIVAS DEL ALOAMAMANTAMIENTO: ALTRUISMO DE LAS HEMBRAS
Aunque se considera que las hipótesis previamente mencionadas explican por qué las hembras deciden amamantar a crías que no son suyas, algunos autores también refieren que este tipo de comportamientos se atribuye al altruismo de las madres. Por ejemplo, Brandlová et al. (2013) mencionaron que, en camellos (Camelus bactrianus), es probable que la hembra reconozca que la cría que está alimentando no es la suya y aun así decide permitirlo, ya que el beneficio es mayor que el costo. Otro efecto que se atribuye al aloamamantamiento es la reducción del estrés (Carter and Altemus, 1997; Lightman, 1992), por acción de la OT y la reducción en las concentraciones de hormonas del estrés como ACTH y cortisol (Schlein et al., 1974). No obstante, esta relación y sus razones continúan siendo un motivo de estudio en los mamíferos. Estudios a futuro en torno a este comportamiento, requieren ahondar en las ventajas y desventajas de dicha práctica, así como incluir factores controlables como la edad, paridad, la experiencia de la hembra, y los costos que el aloamamantamiento significa cuando se evalúa dentro de una unidad de producción (Mota-Rojas et al., 2021).
CONCLUSIONES
Los comportamientos de cuidado aloparental y el aloamamantamiento se observan en gran cantidad de mamíferos domésticos y de vida silvestre, incluyendo a los terrestres y marinos. Durante éstos, tanto la madre como el recién nacido adquieren beneficios para su bienestar. Por una parte, la madre puede mejorar su desempeño materno e incrementar su experiencia al alimentar a crías de otras hembras, mientras que los neonatos se benefician al mejorar su sistema inmune, saciar el hambre, y satisfacer comportamientos de la especie como el mamar.
No obstante, este cuidado compartido también se asocia a consecuencias como la transmisión de patógenos y compromisos a la salud. Debido a que ambas prácticas representan un gasto energético, se consideran como una estrategia establecida en grupos sociales con un número de miembros constante y cuya estructura se puede mantener por largos periodos de tiempo. Asimismo, por la complejidad y diversidad en cuanto a las especies en las que se observa el aloamamantamiento y las supuestas etiologías, estudios a futuro deben ir encaminados a determinar con precisión las razones que motivan a algunos animales a aloamamantar, así como a precisar los beneficios que dichas prácticas tienen para la madre y las crías.
BIBLIOGRAFÍA
• Para mayores detalles de éste y otros temas consulte de manera gratuita los 50 capítulos y más de 1600 páginas de la quinta edición del libro “El búfalo de agua en las Américas: comportamiento y productividad”. Mota-Rojas et al., (2024).
• https://www.researchgate.net/profile/Daniel-Mota-Rojas/publications
Artículo publicado en “Entorno Ganadero Junio Julio 2024“
